One Robotic Flower Field to Study Them All - A wireless system for behavioural experiments with pollinators

Kamiel Debeuckelaere
Persbericht

Laten we het nog eens hebben over de bloemetjes en de bijtjes

Nee, dit artikel heeft niets met voortplanting te maken, alhoewel, bijen zijn natuurlijk wel betrokken bij de voortplanting van veel planten. Jammer genoeg hebben bijen het de laatste tijd moeilijk om te overleven. Dat is vervelend want ze zijn bijzonder belangrijk voor de natuur, en dus ook voor de mens. Gedurende mijn thesisjaar ontwikkelde ik een robot-bloem om het gedrag van bijen te bestuderen. Wetenschappelijk onderzoek naar hun gedrag met deze robot-bloemen kan misschien vermijden dat we ooit robot-bijen zullen nodig hebben om in ons dagelijks voedsel te voorzien.

Steeds minder bijen

De toestand van bijen gaat al enkele decennia achteruit. Sinds 1990 zijn al meer dan 25% van alle wilde bijensoorten ter wereld verloren gegaan door het verlies van hun habitat, pesticiden gebruik, ziektes en invasieve soorten… De mens is verantwoordelijk voor deze negatieve trend. Daarnaast speelt ook de klimaatverandering een rol: bloemen gaan op een ander tijdstip bloeien waardoor bijen niet genoeg voedsel kunnen verzamelen. Vaak is het een combinatie van deze factoren die samen een nog sterker negatief effect hebben op het bijen-bestand. Bijvoorbeeld, wanneer bloemenweides verdwijnen en asfalt in de plaats verschijnt, kunnen bijen ondervoed raken. Dit voedseltekort kan op zijn beurt de immuniteit schaden en op die manier bijen kwetsbaarder maken voor ziektekiemen of parasieten.

If insects were to vanish, the environment would collapse into chaos. - E.O. Wilson

Verstrekkende gevolgen

Het verlies van bijen heeft verstrekkende gevolgen aangezien zetuinhommel (Bombus hortorum) als bestuivers een belangrijke taak vervullen in het ecosysteem. Ze zijn essentieel in de voortplanting van talloze plantensoorten, waaronder veel belangrijke gewassen in onze voedselindustrie zoals koffie, cacao, tomaten, sojabonen en nog veel meer. Deze zouden van onze menu kunnen verdwijnen als bestuivende insecten niet langer in staat zijn ons een handje te helpen. 30 jaar geleden al zagen Chinese appelboeren in amper 10 jaar tijd hun opbrengst met 50% dalen door de slinkende populatie bestuivers. Ze bestoven de bloemen in hun boomgaarden met de hand. Dat hielp, maar op lange termijn en grotere schaal is dit geen haalbare kaart. Deze alarmerende trend van bijensterfte brengt de voedselzekerheid in gevaar, zeker met een stijgende wereldbevolking. Meer nog, het aandeel van onze voedselproductie afhankelijk van bestuivers blijft stijgen en de kloof tussen vraag en aanbod van voedsel zal dus enkel vergroten. Dan hebben we het nog niet over de Zuidlanden. Een recent gepubliceerd onderzoek leert ons dat armere, meer kwetsbare bevolkingsgroepen nog afhankelijker zijn van gewassen waarbij bestuiving noodzakelijk is dan regio’s in het Westen.

Wat te doen?

Gelukkig kunnen we de dalende trend nog draaien: een strenger beleid rond het gebruik van pesticiden, bloemenstroken aan de rand van landbouwgrond aanleggen, maaien van het gras een keertje overslaan… acties in de goede richting, maar er is meer gericht wetenschappelijk onderzoek naar het foerageergedrag van bestuivers noodzakelijk. Als deze zich goed voelen, planten ze zich ook meer voort. Zeker bij sociale insecten zoals hommels en honingbijen. Het is een complex en moeilijk te doorgronden gegeven. Vele subtiele factoren en interacties met de omgeving beïnvloeden het foerageergedrag. Wetenschappelijke data verzamelen is niet zo vanzelfsprekend. Traditioneel gaat een bioloog met zijn notitieschriftje en timer het veld in voor observatiestudies. Een hele hoop werk met een grote foutenmarge: de capaciteit van mensen om accuraat snel bewegende insecten zoals bijen waar te nemen is gelimiteerd. Daarnaast moet de onderzoeker een hele lange tijd alert blijven. Daarbij komt dat om interessante, meer complete en ecologisch relevante informatie te verzamelen het nodig is om specifieke manipulaties te doen in factoren die het gedrag van bestuivers kunnen beïnvloeden. Dit is in een veld bijna niet uit te voeren.

Gerobotiseerde bloemen

Om tot gecontroleerde experimentele proefopstellingen te komen, kwamen wetenschappers doorheen de jaren met verschillende oplossingen zoals simpele artificiële bloemen die makkelijk te manipuleren zijn. Hierbij bleef observatie van het gedrag van bijen door een wetenschapper nog steeds nodig. Een video-opname zou soelaas kunnen brengen maar het achteraf bestuderen van uren en uren beeldmateriaal blijft een werk van lange adem. De Finse onderzoekers Kuusela en Lämsä (2016) bedachten een artificiële bloem die bezoekjes van bijenRobot-bloem in actie automatisch registreert met behulp van sensors. Zij bouwden een robot-bloemenveld, met kabels verbonden aan hun computer. Al een flinke verbetering, maar mijn promotor en ik dachten: het kan nog beter…

De opdracht voor mijn biologie masterthesis was de robot-bloem volledig draadloos maken waardoor deze veel breder inzetbaar is, ook zonder computer of elektriciteit in de buurt. De robot-bloemen kregen daarvoor elk hun eigen minicomputer en een batterij. Voor de dataoverdracht gebruikte ik ‘Internet of Things’ (IoT), waarbij de gegevens van bezoekende bijen via radiosignalen worden doorgegeven aan een antenne. De robot-bloem kan in een stad in een straal van 2 tot 5 kilometer rond een IoT-antenne geplaatst worden, in open gebied is de reikwijdte tot wel 15 kilometer. Via internet kan de onderzoeker in real-time de werking en resultaten van de robotbloemen in het oog houden, eender waar ter wereld de bloem is opgesteld. In de bloem bevindt zich een reservoir voor nectar dat automatisch en in discrete dosissen aangeboden wordt aan de bijen. Dit bootst de natuurlijke situatie van bloemen zo goed mogelijk na.

Om tot dit resultaat te komen moest ik als bioloog veel nieuwe technische vaardigheden ontwikkelen. Vooreerst elektrische componenten uitzoeken, een printplaat ontwerpen en vervolgens alles solderen. Daarna programmeren: zowel de software op de minicomputer die elke robot-bloem aanstuurt als de software voor de site waarop alle verzamelde data terug te vinden is. Tenslotte leerde ik ook werken met 3D-printers om de behuizing van de bloem te maken. Als bioloog hield ik rekening met hoe een hommel naar de opstelling kijkt: kleurcontrasten, vorm en nectar. Om het geheel te doen werken, moet het voor hen immers aantrekkelijk zijn.

En nu?

Verder onderzoek kan nu starten. Deze nieuwe robot-bloemen openen een heel scala aan mogelijke factoren die kunnen gemanipuleerd worden in het onderzoek naar foerageergedrag in bijen. Onmisbare gegevens die kunnen helpen bij het creëren van een optimistischere toekomst voor onze dierbare bijen.

 

Bibliografie
  • Adelantado, F., Vilajosana, X., Tuset-Peiro, P., Martinez, B., Melia-Segui, J., & Watteyne, T. (2017). Understanding the Limits of LoRaWAN. IEEE COMMUNICATIONS MAGAZINE, 55(9), 34–40. https://doi.org/10.1109/MCOM.2017.1600613
  • Al-Fuqaha, A., Guizani, M., Mohammadi, M., Aledhari, M., & Ayyash, M. (2015). Internet of Things: A Survey on Enabling Technologies, Protocols, and Applications. IEEE COMMUNICATIONS SURVEYS AND TUTORIALS, 17(4), 2347–2376. https://doi.org/10.1109/COMST.2015.2444095
  • Alvarez-Perez, S., Herrera, C. M., & de Vega, C. (2012). Zooming-in on floral nectar: a first exploration of nectar-associated bacteria in wild plant communities. FEMS MICROBIOLOGY ECOLOGY, 80(3), 591–602. https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2012.01329.x
  • Baker, H. G., & Baker, I. (1973). Amino-Acids in Nectar and Their Evolutionary Significance. NATURE, 241(5391), 543–545. https://doi.org/10.1038/241543b0
  • Balfour, N. J., Garbuzov, M., & Ratnieks, F. L. W. (2013). Longer tongues and swifter handling: why do more bumble bees (Bombus spp.) than honey bees (Apis mellifera) forage on lavender (Lavandula spp.)? ECOLOGICAL ENTOMOLOGY, 38(4), 323–329. https://doi.org/10.1111/een.12019
  • Biesmeijer, J. C., Roberts, S. P. M., Reemer, M., Ohlemueller, R., Edwards, M., Peeters, T., ... Kunin, W. E. (2006). Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. SCIENCE, 313(5785), 351–354. https://doi.org/10.1126/science.1127863
  • Billiet, A., Meeus, I., Van Nieuwerburgh, F., Deforce, D., Wäckers, F., & Smagghe, G. (2016). Impact of sugar syrup and pollen diet on the bacterial diversity in the gut of indoor-reared bumblebees (Bombus terrestris). Apidologie, 47(4), 548–560. https://doi.org/10.1007/s13592-015-0399-1
  • Branquart, E., & Hemptinne, J. L. (2000). Selectivity in the exploitation of floral resources by hoverflies (Diptera : Syrphinae). ECOGRAPHY, 23(6), 732–742. https://doi.org/10.1034/j.1600- 0587.2000.230610.x
  • Briggs, H. M., Graham, S., Switzer, C. M., & Hopkins, R. (2018). Variation in context-dependent foraging behavior across pollinators. ECOLOGY AND EVOLUTION, 8(16), 7964–7973. https://doi.org/10.1002/ece3.4303
  • Bronstein, J. L., Alarcon, R., & Geber, M. (2006). The evolution of plant-insect mutualisms. NEW PHYTOLOGIST, 172(3), 412–428. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.2006.01864.x
  • Burkle, L. A., Marlin, J. C., & Knight, T. M. (2013). Plant-Pollinator Interactions over 120 Years: Loss of Species, Co-Occurrence, and Function. SCIENCE, 339(6127), 1611–1615. https://doi.org/10.1126/science.1232728
  • Calisi, R. M., & Bentley, G. E. (2009). Lab and field experiments: Are they the same animal? Hormones and Behavior, 56(1), 1–10. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2009.02.010
  • Cameron, S. A., Lozier, J. D., Strange, J. P., Koch, J. B., Cordes, N., Solter, L. F., & Griswold, T. L. (2011). Patterns of widespread decline in North American bumble bees. PROCEEDINGS OF THE NATIONAL ACADEMY OF SCIENCES OF THE UNITED STATES OF AMERICA, 108(2), 662–667. https://doi.org/10.1073/pnas.1014743108
  • Cariveau, D. P., Nayak, G. K., Bartomeus, I., Zientek, J., Ascher, J. S., Gibbs, J., & Winfree, R. (2016). The Allometry of Bee Proboscis Length and Its Uses in Ecology. PLOS ONE, 11(3). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0151482
  • Charlesworth, D., Morgan, M. T., & Charlesworth, B. (1990). Inbreeding Depression, Genetic Load,
  • and the Evolution of Outcrossing Rates in a Multilocus System with No Linkage. Evolution, 44(6), 1469–1489. https://doi.org/10.2307/2409330
  • Chen, M., & Rincon-Mora, G. A. (2006). Accurate electrical battery model capable of predicting, runtime and I-V performance. IEEE TRANSACTIONS ON ENERGY CONVERSION, 21(2), 504– 511. https://doi.org/10.1109/TEC.2006.874229
  • Chittka, L., Shmida, A., Troje, N., & Menzel, R. (1994). Ultraviolet as a component of flower reflections, and the color-perception of Hymenoptera. VISION RESEARCH, 34(11), 1489–1508. https://doi.org/10.1016/0042-6989(94)90151-1
  • Chittka, L., Thomson, J. D., & Waser, N. M. (1999). Flower constancy, insect psychology, and plant evolution. NATURWISSENSCHAFTEN, 86(8), 361–377. https://doi.org/10.1007/s001140050636
  • Cnaani, J., Thomson, J. D., & Papaj, D. R. (2006). Flower choice and learning in foraging bumblebees: Effects of variation in nectar volume and concentration. ETHOLOGY, 112(3), 278– 285. https://doi.org/10.1111/j.1439-0310.2006.01174.x
  • Corbet, S. A. (2000). Butterfly nectaring flowers: butterfly morphology and flower form. ENTOMOLOGIA EXPERIMENTALIS ET APPLICATA, 96(3), 289–298. https://doi.org/10.1046/j.1570-7458.2000.00708.x
  • Costanza, R., dArge, R., deGroot, R., Farber, S., Grasso, M., Hannon, B., ... vandenBelt, M. (1997). The value of the world’s ecosystem services and natural capital. NATURE, 387(6630), 253–260. https://doi.org/10.1038/387253a0
  • Crall, J. D., Gravish, N., Mountcastle, A. M., & Combes, S. A. (2015). BEEtag: A Low-Cost, Image- Based Tracking System for the Study of Animal Behavior and Locomotion. PLOS ONE, 10(9). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0136487
  • De Luca, P. A., & Vallejo-Marin, M. (2013). What’s the `buzz’ about? The ecology and evolutionary significance of buzz-pollination. CURRENT OPINION IN PLANT BIOLOGY, 16(4), 429–435. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2013.05.002
  • Dyer, A. G., & Garcia, J. E. (2014). Color Difference and Memory Recall in Free-Flying Honeybees: Forget the Hard Problem. Insects, 5(3), 629–638. https://doi.org/10.3390/insects5030629
  • Essenberg, C. J. (2015). FLOBOTS: ROBOTIC FLOWERS FOR BEE BEHAVIOUR EXPERIMENTS. Journal of Pollination Ecology, 15(1), 1–5. Retrieved from https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25722755
  • Fenster, C. B., Armbruster, W. S., Wilson, P., Dudash, M. R., & Thomson, J. D. (2004). Pollination syndromes and floral specialization. ANNUAL REVIEW OF ECOLOGY EVOLUTION AND SYSTEMATICS, 35, 375–403. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.34.011802.132347
  • Gallai, N., Salles, J.-M., Settele, J., & Vaissiere, B. E. (2009). Economic valuation of the vulnerability of world agriculture confronted with pollinator decline. ECOLOGICAL ECONOMICS, 68(3), 810–821. https://doi.org/10.1016/j.ecolecon.2008.06.014
  • Garibaldi, L. A., Saez, A., Aizen, M. A., Fijen, T., & Bartomeus, I. (2020). Crop pollination management needs flower-visitor monitoring and target values. JOURNAL OF APPLIED ECOLOGY, 57(4), 664–670. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13574
  • Garibaldi, L. A., Steffan-Dewenter, I., Winfree, R., Aizen, M. A., Bommarco, R., Cunningham, S. A., ... Klein, A. M. (2013). Wild Pollinators Enhance Fruit Set of Crops Regardless of Honey Bee Abundance. SCIENCE, 339(6127), 1608+. https://doi.org/10.1126/science.1230200
  • Gegear, R. J., & Laverty, T. M. (2005). Flower constancy in bumblebees: a test of the trait variability hypothesis. ANIMAL BEHAVIOUR, 69(4), 939–949.
  • https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2004.06.029
  • Giurfa, M. (2004). Conditioning procedure and color discrimination in the honeybee Apis mellifera.
  • NATURWISSENSCHAFTEN, 91(5), 228–231. https://doi.org/10.1007/s00114-004-0530-z
  • Givnish, T. J., Spalink, D., Ames, M., Lyon, S. P., Hunter, S. J., Zuluaga, A., ... Cameron, K. M. (2015). Orchid phylogenomics and multiple drivers of their extraordinary diversification. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY B-BIOLOGICAL SCIENCES, 282(1814), 171–180. https://doi.org/10.1098/rspb.2015.1553
  • Godfray, H. C. J., Beddington, J. R., Crute, I. R., Haddad, L., Lawrence, D., Muir, J. F., ... Toulmin, C. (2010). Food Security: The Challenge of Feeding 9 Billion People. SCIENCE, 327(5967), 812–818. https://doi.org/10.1126/science.1185383
  • Goulson, D, Cruise, J. L., Sparrow, K. R., Harris, A. J., Park, K. J., Tinsley, M. C., & Gilburn, A. S. (2007). Choosing rewarding flowers; perceptual limitations and innate preferences influence decision making in bumblebees and honeybees. BEHAVIORAL ECOLOGY AND SOCIOBIOLOGY, 61(10), 1523–1529. https://doi.org/10.1007/s00265-007-0384-4
  • Goulson, D, Lye, G. C., & Darvill, B. (2008). Decline and conservation of bumble bees. ANNUAL REVIEW OF ENTOMOLOGY, 53, 191–208. https://doi.org/10.1146/annurev.ento.53.103106.093454
  • Goulson, D, Stout, J. C., Hawson, S. A., & Allen, J. A. (1998). Floral display size in comfrey, Symphytum officinale L. (Boraginaceae): relationships with visitation by three bumblebee species and subsequent seed set. OECOLOGIA, 113(4), 502–508. https://doi.org/10.1007/s004420050402
  • Goulson, Dave. (2010). Bumblebees: behaviour, ecology, and conservation. (Second Edi). Oxford: OXFORD UNIV PRESS INC.
  • Goulson, Dave, Nicholls, E., Botias, C., & Rotheray, E. L. (2015). Bee declines driven by combined stress from parasites, pesticides, and lack of flowers. SCIENCE, 347(6229). https://doi.org/10.1126/science.1255957
  • Granero, A. M., Sanz, J. M. G., Gonzalez, F. J. E., Vidal, J. L. M., Dornhaus, A., Ghani, J., ... Chittka, L. (2005). Chemical compounds of the foraging recruitment pheromone in bumblebees. NATURWISSENSCHAFTEN, 92(8), 371–374. https://doi.org/10.1007/s00114-005-0002-0
  • Greenleaf, S. S., & Kremen, C. (2006). Wild bee species increase tomato production and respond differently to surrounding land use in Northern California. BIOLOGICAL CONSERVATION, 133(1), 81–87. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2006.05.025
  • Grüter, C., & Ratnieks, F. L. W. (2011). Flower constancy in insect pollinators: Adaptive foraging behaviour or cognitive limitation? Communicative & Integrative Biology, 4(6), 633–636. https://doi.org/10.4161/cib.16972
  • Hallmann, C. A., Sorg, M., Jongejans, E., Siepel, H., Hofland, N., Schwan, H., ... de Kroon, H. (2017). More than 75 percent decline over 27 years in total flying insect biomass in protected areas. PLOS ONE, 12(10). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0185809
  • Harvey, J. A., Heinen, R., Armbrecht, I., Basset, Y., Baxter-Gilbert, J. H., Bezemer, T. M., ... de Kroon, H. (2020). International scientists formulate a roadmap for insect conservation and recovery. NATURE ECOLOGY \& EVOLUTION, 4(2), 174–176. https://doi.org/10.1038/s41559- 019-1079-8
  • Heil, M. (2011). Nectar: generation, regulation, and ecological functions. TRENDS IN PLANT SCIENCE, 16(4), 191–200. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2011.01.003
  • Heinrich, B. (1974). Thermoregulation in Endothermic Insects. SCIENCE, 185(4153), 747–756. https://doi.org/10.1126/science.185.4153.747
  • Hrncir, M., Barth, F., & Tautz, J. (2005). 32 Vibratory and Airborne-Sound Signals in Bee Communication (Hymenoptera). Insect Sounds and Communication: Physiology, Behaviour, Ecology, and Evolution. https://doi.org/10.1201/9781420039337.ch32
  • IPCC. (2021). Climate Change 2021: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Sixth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change [Masson- Delmotte, V., P. Zhai, A. Pirani, S. L. Connors, C. Péan, S. Berger, N. Caud, Y. Chen,. Retrieved from Cambridge University Press
  • Keasar, T. (2000). The spatial distribution of nonrewarding artificial flowers affects pollinator attraction. ANIMAL BEHAVIOUR, 60, 639–646. https://doi.org/10.1006/anbe.2000.1484
  • Kim, W., Gilet, T., & Bush, J. W. M. (2011). Optimal concentrations in nectar feeding.
  • PROCEEDINGS OF THE NATIONAL ACADEMY OF SCIENCES OF THE UNITED STATES OF AMERICA, 108(40), 16618–16621. https://doi.org/10.1073/pnas.1108642108
  • Klein, A.-M., Vaissiere, B. E., Cane, J. H., Steffan-Dewenter, I., Cunningham, S. A., Kremen, C., & Tscharntke, T. (2007). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY B-BIOLOGICAL SCIENCES, 274(1608), 303–313. https://doi.org/10.1098/rspb.2006.3721
  • Kosior, A., Celary, W., Olejniczak, P., Fijal, J., Krol, W., Solarz, W., & Plonka, P. (2007). The decline of the bumble bees and cuckoo bees (Hymenoptera : Apidae : Bombini) of Western and Central Europe. ORYX, 41(1), 79–88. https://doi.org/10.1017/S0030605307001597
  • Kremen, C., Williams, N. M., Aizen, M. A., Gemmill-Herren, B., LeBuhn, G., Minckley, R., ... Ricketts, T. H. (2007). Pollination and other ecosystem services produced by mobile organisms: a conceptual framework for the effects of land-use change. ECOLOGY LETTERS, 10(4), 299– 314. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2007.01018.x
  • Kuusela, E., & Lämsä, J. (2016). A low-cost, computer-controlled robotic flower system for behavioral experiments. ECOLOGY AND EVOLUTION, 6(8), 2594–2600. https://doi.org/10.1002/ece3.2062
  • Labandeira, C. C. (1997). Insect mouthparts: Ascertaining the paleobiology of insect feeding strategies. ANNUAL REVIEW OF ECOLOGY AND SYSTEMATICS, 28, 153–193. https://doi.org/10.1146/annurev.ecolsys.28.1.153
  • Lämsä, J., Kuusela, E., Tuomi, J., Juntunen, S., & Watts, P. C. (2018). Low dose of neonicotinoid insecticide reduces foraging motivation of bumblebees. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY B-BIOLOGICAL SCIENCES, 285(1883). https://doi.org/10.1098/rspb.2018.0506
  • Lunau, K. (2000). The ecology and evolution of visual pollen signals. PLANT SYSTEMATICS AND EVOLUTION, 222(1–4), 89–111. https://doi.org/10.1007/BF00984097
  • Ma, S., Jiang, M., Tao, P., Song, C., Wu, J., Wang, J., ... Shang, W. (2018). Temperature effect and thermal impact in lithium-ion batteries: A review. Progress in Natural Science: Materials International, 28(6), 653–666. https://doi.org/https://doi.org/10.1016/j.pnsc.2018.11.002
  • Makino, T. T., & Sakai, S. (2007). Experience changes pollinator responses to floral display size: from size-based to reward-based foraging. FUNCTIONAL ECOLOGY, 21(5), 854–863. https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2007.01293.x
  • Memmott, J., Craze, P. G., Waser, N. M., & Price, M. V. (2007). Global warming and the disruption of plant-pollinator interactions. ECOLOGY LETTERS, 10(8), 710–717. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2007.01061.x
  • Michener, C. D. (2000). The bees of the world. Baltimore: John Hopkins University Press.
  • Ne’eman, G., Shavit, O., Shaltiel, L., & Shmida, A. (2006). Foraging by male and female solitary bees with implications for pollination. JOURNAL OF INSECT BEHAVIOR, 19(3), 383–401. https://doi.org/10.1007/s10905-006-9030-7
  • Nepi, M., Soligo, C., Nocentini, D., Abate, M., Guarnieri, M., Cai, G., ... Pacini, E. (2012). Amino acids and protein profile in floral nectar: Much more than a simple reward. FLORA, 207(7), 475– 481. https://doi.org/10.1016/j.flora.2012.06.002
  • Nicolson, S. W. (2011). Bee food: the chemistry and nutritional value of nectar, pollen and mixtures of the two. AFRICAN ZOOLOGY, 46(2), 197–204. https://doi.org/10.3377/004.046.0201
  • Ohashi, K., D’Souza, D., & Thomson, J. D. (2010). An automated system for tracking and identifying individual nectar foragers at multiple feeders. BEHAVIORAL ECOLOGY AND SOCIOBIOLOGY, 64(5), 891–897. https://doi.org/10.1007/s00265-010-0907-2
  • Ollerton, J., Winfree, R., & Tarrant, S. (2011). How many flowering plants are pollinated by animals? OIKOS, 120(3), 321–326. https://doi.org/10.1111/j.1600-0706.2010.18644.x
  • Pacini, E., Nepi, M., & Vesprini, J. L. (2003). Nectar biodiversity: a short review. PLANT SYSTEMATICS AND EVOLUTION, 238(1–4), 7–21. https://doi.org/10.1007/s00606-002-0277-y
  • Paldi, N., Zilber, S., & Shafir, S. (2003). Associative olfactory learning of honeybees to differential rewards in multiple contexts - Effect of odor component and mixture similarity. JOURNAL OF CHEMICAL ECOLOGY, 29(11), 2515–2538. https://doi.org/10.1023/A:1026362018796
  • Partap, U., Partap, T., & He, Y. H. (2001). Pollination failure in apple crop and farmers’ management strategies in Hengduan Mountains, China. In Benedek, P and Richards, KW (Ed.), PROCEEDINGS OF THE EIGHT INTERNATIONAL POLLINATION SYMPOSIUM POLLINATION: INTEGRATOR OF CROPS AND NATIVE PLANT SYSTEMS (pp. 225–230). https://doi.org/10.17660/ActaHortic.2001.561.32
  • Phalan, B., Onial, M., Balmford, A., & Green, R. E. (2011). Reconciling Food Production and Biodiversity Conservation: Land Sharing and Land Sparing Compared. SCIENCE, 333(6047), 1289–1291. https://doi.org/10.1126/science.1208742
  • Pichersky, E., & Gershenzon, J. (2002). The formation and function of plant volatiles: perfumes for pollinator attraction and defense. CURRENT OPINION IN PLANT BIOLOGY, 5(3), 237–243. https://doi.org/10.1016/S1369-5266(02)00251-0
  • Poinar, G. (2016). Orchid pollinaria (Orchidaceae) attached to stingless bees (Hymenoptera: Apidae) in Dominican amber. Neues Jahrbuch Für Geologie Und Paläontologie - Abhandlungen, 279, 287–293. https://doi.org/10.1127/njgpa/2016/0556
  • Potts, S. G., Biesmeijer, J. C., Kremen, C., Neumann, P., Schweiger, O., & Kunin, W. E. (2010). Global pollinator declines: trends, impacts and drivers. TRENDS IN ECOLOGY & EVOLUTION, 25(6), 345–353. https://doi.org/10.1016/j.tree.2010.01.007
  • Potts, S. G., Imperatriz-Fonseca, V., Ngo, H. T., Aizen, M. A., Biesmeijer, J. C., Breeze, T. D., ... Vanbergen, A. J. (2016). Safeguarding pollinators and their values to human well-being. NATURE, 540(7632), 220–229. https://doi.org/10.1038/nature20588
  • Pozo, M. I., van Kemenade, G., van Oystaeyen, A., Aledon-Catala, T., Benavente, A., den Ende, W., ... Jacquemyn, H. (2020). The impact of yeast presence in nectar on bumble bee behavior and fitness. ECOLOGICAL MONOGRAPHS, 90(1). https://doi.org/10.1002/ecm.1393
  • Pozo, M., Lievens, B., & Jacquemyn, H. (2014). Impact of Microorganisms on Nectar Chemistry, Pollinator Attraction and Plant Fitness.
  • Provoost, M., Weyns, D., & IEEE. (2019). DingNet: A Self-Adaptive Internet-of-Things Exemplar. In
  • 2019 IEEE/ACM 14TH INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON SOFTWARE ENGINEERING FOR ADAPTIVE AND SELF-MANAGING SYSTEMS (SEAMS 2019). https://doi.org/10.1109/SEAMS.2019.00033
  • Pyke, G. H., Pulliam, H. R., & Charnov, E. L. (1977). Optimal Foraging - Selective Review of Theory and Tests. QUARTERLY REVIEW OF BIOLOGY, 52(2), 137–154. https://doi.org/10.1086/409852
  • Rader, R. A., Bartomeus, I. B., Garibaldi, L. A., Garratt, M. P. D., Howlett, B. G., Winfree, R. G., ... Woyciechowski, M. (2016). Non-bee insects are important contributors to global crop pollination. PROCEEDINGS OF THE NATIONAL ACADEMY OF SCIENCES OF THE UNITED STATES OF AMERICA, 113(1), 146–151. https://doi.org/10.1073/pnas.1517092112
  • Raguso, R. A. (2004). Why are some floral nectars scented? ECOLOGY, 85(6), 1486–1494. https://doi.org/10.1890/03-0410
  • Raine, N. E., & Chittka, L. (2007). Nectar production rates of 75 bumblebee-visited flower species in a German flora (Hymenoptera : Apidae : Bombus terrestris). ENTOMOLOGIA GENERALIS, 30(2), 191–192.
  • Ratnayake, M. N., Dyer, A. G., & Dorin, A. (2021). Tracking individual honeybees among wildflower clusters with computer vision-facilitated pollinator monitoring. PLOS ONE, 16(2). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0239504
  • Real, L., & Rathcke, B. J. (1988). Patterns of individual variability in floral resources. ECOLOGY, 69(3), 728–735. https://doi.org/10.2307/1941021
  • Richardson, L. L., Adler, L. S., Leonard, A. S., Andicoechea, J., Regan, K. H., Anthony, W. E., ... Irwin, R. E. (2015). Secondary metabolites in floral nectar reduce parasite infections in bumblebees. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY B-BIOLOGICAL SCIENCES, 282(1803). https://doi.org/10.1098/rspb.2014.2471
  • Sanchez-Bayo, F., & Wyckhuys, K. A. G. (2019). Worldwide decline of the entomofauna: A review of its drivers. BIOLOGICAL CONSERVATION, 232, 8–27. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2019.01.020
  • Schiestl, F. P., & Johnson, S. D. (2013). Pollinator-mediated evolution of floral signals. TRENDS IN ECOLOGY \& EVOLUTION, 28(5), 307–315. https://doi.org/10.1016/j.tree.2013.01.019
  • Schneider, C. W., Tautz, J., Gruenewald, B., & Fuchs, S. (2012). RFID Tracking of Sublethal Effects of Two Neonicotinoid Insecticides on the Foraging Behavior of Apis mellifera. PLOS ONE, 7(1). https://doi.org/10.1371/journal.pone.0030023
  • Simons, D. J., & Chabris, C. F. (1999). Gorillas in our midst: sustained inattentional blindness for dynamic events. PERCEPTION, 28(9), 1059–1074. https://doi.org/10.1068/p2952
  • Simpson, B., & Neff, J. (1981). Floral Rewards: Alternatives to Pollen and Nectar. Annals of the Missouri Botanical Garden, 68, 301. https://doi.org/10.2307/2398800
  • Sokolowski, M. B. C., & Abramson, C. I. (2010). From foraging to operant conditioning: A new computer-controlled Skinner box to study free-flying nectar gathering behavior in bees. JOURNAL OF NEUROSCIENCE METHODS, 188(2), 235–242. https://doi.org/10.1016/j.jneumeth.2010.02.013
  • Spaethe, J., Tautz, J., & Chittka, L. (2001). Visual constraints in foraging bumblebees: Flower size and color affect search time and flight behavior. PROCEEDINGS OF THE NATIONAL ACADEMY OF SCIENCES OF THE UNITED STATES OF AMERICA, 98(7), 3898–3903. https://doi.org/10.1073/pnas.071053098
  • Spaethe, J., & Weidenmuller, A. (2002). Size variation and foraging rate in bumblebees (Bombus terrestris). INSECTES SOCIAUX, 49(2), 142–146. https://doi.org/10.1007/s00040-002-8293-z
  • Steffen, W., Broadgate, W., Deutsch, L., Gaffney, O., & Ludwig, C. (2015). The trajectory of the Anthropocene: The Great Acceleration. ANTHROPOCENE REVIEW, 2(1), 81–98. https://doi.org/10.1177/2053019614564785
  • Stevenson, P. C., Nicolson, S. W., & Wright, G. A. (2017). Plant secondary metabolites in nectar: impacts on pollinators and ecological functions. FUNCTIONAL ECOLOGY, 31(1), 65–75. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12761
  • Stoekl, J., Brodmann, J., Dafni, A., Ayasse, M., & Hansson, B. S. (2011). Smells like aphids: orchid flowers mimic aphid alarm pheromones to attract hoverflies for pollination. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY B-BIOLOGICAL SCIENCES, 278(1709), 1216–1222. https://doi.org/10.1098/rspb.2010.1770
  • Sun, S., Leshowitz, M. I., & Rychtář, J. (2018). The signalling game between plants and pollinators. Scientific Reports, 8(1), 6686. https://doi.org/10.1038/s41598-018-24779-0
  • Tscharntke, T., Clough, Y., Wanger, T. C., Jackson, L., Motzke, I., Perfecto, I., ... Whitbread, A. (2012). Global food security, biodiversity conservation and the future of agricultural intensification. BIOLOGICAL CONSERVATION, 151(1), 53–59. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2012.01.068
  • Tylianakis, J. M., Didham, R. K., Bascompte, J., & Wardle, D. A. (2008). Global change and species interactions in terrestrial ecosystems. ECOLOGY LETTERS, 11(12), 1351–1363. https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2008.01250.x
  • Vandamme, E. (1994). Game Theory - Evolutionary Game Theory. EUROPEAN ECONOMIC REVIEW, 38(3–4), 847–858. https://doi.org/10.1016/0014-2921(94)90121-X
  • Vasquez, A., & Olofsson, T. C. (2009). The lactic acid bacteria involved in the production of bee pollen and bee bread. JOURNAL OF APICULTURAL RESEARCH, 48(3), 189–195. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.48.3.07
  • Verheyen, J., Delnat, V., & Stoks, R. (2019). Increased Daily Temperature Fluctuations Overrule the Ability of Gradual Thermal Evolution to Offset the Increased Pesticide Toxicity under Global Warming. ENVIRONMENTAL SCIENCE \& TECHNOLOGY, 53(8), 4600–4608. https://doi.org/10.1021/acs.est.8b07166
  • Vicens, N., & Bosch, J. (2000). Weather-dependent pollinator activity in an apple orchard, with special reference to Osmia cornuta and Apis mellifera (Hymenoptera : Megachilidae and Apidae). ENVIRONMENTAL ENTOMOLOGY, 29(3), 413–420. https://doi.org/10.1603/0046- 225X-29.3.413
  • Waser, N. M. (1986). Flower Constancy - Definition, Cause, and Measurement. AMERICAN NATURALIST, 127(5), 593–603. https://doi.org/10.1086/284507
  • Waser, N. M., Chittka, L., Price, M. V, Williams, N. M., & Ollerton, J. (1996). Generalization in pollination systems, and why it matters. ECOLOGY, 77(4), 1043–1060. https://doi.org/10.2307/2265575
  • Werner, A., Stürzl, W., & Zanker, J. (2016). Object Recognition in Flight: How Do Bees Distinguish between 3D Shapes? PLOS ONE, 11(2), 1–13. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0147106
  • Winfree, R., Aguilar, R., Vazquez, D. P., LeBuhn, G., & Aizen, M. A. (2009). A meta-analysis of bees’ responses to anthropogenic disturbance. ECOLOGY, 90(8), 2068–2076. https://doi.org/10.1890/08-1245.1
  • Wolf, T. J., Ellington, C. P., & Begley, I. S. (1999). Foraging costs in bumblebees: field conditions cause large individual differences. INSECTES SOCIAUX, 46(3), 291–295. https://doi.org/10.1007/s000400050148
  • Woodcock, B. A., Edwards, M., Redhead, J., Meek, W. R., Nuttall, P., Falk, S., ... Pywell, R. F. (2013). Crop flower visitation by honeybees, bumblebees and solitary bees: Behavioural differences and diversity responses to landscape. AGRICULTURE ECOSYSTEMS \& ENVIRONMENT, 171, 1–8. https://doi.org/10.1016/j.agee.2013.03.005
  • Wright, G. A., & Schiestl, F. P. (2009). The evolution of floral scent: the influence of olfactory learning by insect pollinators on the honest signalling of floral rewards. FUNCTIONAL ECOLOGY, 23(5), 841–851. https://doi.org/10.1111/j.1365-2435.2009.01627.x
  • Zattara, E. E., & Aizen, M. A. (2021). Worldwide occurrence records suggest a global decline in bee species richness. ONE EARTH, 4(1), 114–123. https://doi.org/10.1016/j.oneear.2020.12.005
Download scriptie
Universiteit of Hogeschool
KU Leuven
Master of Biology
Publicatiejaar
2021
Promotor(en)
Marìa Pozo Romero & Hans Jacquemyn
Kernwoorden
Share this on: