Optimization of isolation, maintenance and phalloidin staining of skeletal muscle cell populations
Kennis van bloedtransfusies als basis voor individu-specifieke spiertransplantaties.
Onder het moto “bloed geven doet leven” zamelt het Rode Kruis bloed in. Bloedtransfusies zijn sterk ingeburgerd in onze maatschappij en hebben een hoge slaagkans omdat er slechts vier verschillende bloedvarianten zijn. Bloed kan worden beschouwd als een vloeibaar weefsel. Wanneer we die lijn doortrekken van vloeibaar weefsel naar een vast weefsel dan gelden er andere regels. Bij weefseltransplantaties zoals een orgaan, is de kans op slagen veel beperkter, omdat het orgaan lichaamseigen antigenen moet hebben om afstoting te voorkomen. De genetische variatie bij de mens is groot en enkel ééneiige tweelingen hebben 100% kans op een effectieve integratie van het orgaan van de broer of zus.
Skelet spierweefsel heeft een weefselspecifieke regeneratiecapaciteit en kan dus spontaan genezen omdat de volwassen stamcellen, satellietcellen genaamd, vlakbij de spier liggen. Wanneer door een fysiek trauma of spierziekte een te groot deel van het skeletspierweefsel verdwijnt moet er operatief worden ingegrepen. Meestal wordt hiervoor een stuk van de lichaamseigen rugspier (Latissimus Dorsi) genomen en getransplanteerd. Op deze manier wordt er een spierdefect gemaakt en geprobeerd om het eerste spierdefect op te lossen. Deze therapie is niet volledig waterdicht, er kunnen complicaties optreden bij het uithalen en implanteren van het stuk spierweefsel. Bovendien is het niet helemaal zeker of het stuk spier de transplantatie zal overleven. Een bloedtransfusie is de eerste werkende transplantatie van een weefsel en dient als een voorbeeld voor andere weefsels.
Aangespoord door de ontevredenheid van de huidige therapie en de relatief makkelijke toegankelijkheid van de satellietcellen is het veld van Tissue engineering hierop verder gaan bouwen met als ultiem doel een functionele bio-artificiële spier te maken. In het labo gaat men vanuit satellietcellen naar volgende stadia in de maturatie (myoblasten, myotubes) en uiteindelijk naar een functionele spiervezel (Figuur 1).
Figuur 1: Overzicht van de manier van werken: isoleren van de cellen uit de spier, dan satellietcellen losmaken uit het weefsel (enzymwerking) en laten opgroeien en vermeerderen.
Ondanks het veelbelovend karakter van Tissue engineering zijn er toch nog enkele uitdagingen, namelijk: het verkrijgen van een bio-artificiële spier met bloedvaten en zenuwen en een voldoende getraind weefsel, die een transplantatie kan overleven. Er is al veel gekend rond de humane bio-artificiële spier, maar effectieve testen op mensen zijn nog niet aan bod gekomen. Het regeneratief potentiaal van de bio-artificiële spier zal eerst worden getest op muizen met een beperkte genetische variatie als een proof-of-concept en de haalbaarheid na te gaan. Voordat er kan worden gesproken over een bio-artificiële spier zijn er cellen nodig, deze kunnen op verschillende manieren worden verkregen en kunnen via verschillende trajecten worden opgegroeid.
De manier om de satellietcellen te isoleren, te voeden met specifieke voedingsmedia en de ondersteunende componenten rondom de cellen (aanhechtingscoating) zijn de variërende parameters doorheen dit onderzoek. Er worden drie verschillende isolatieprotocollen gekozen, elk is opgesteld voor spierweefsel van een specifiek organisme, namelijk: varken, muis en mens. Na veertien dagen opgroeien (in cultuur) levert het protocol voor mensenweefsel het hoogste aantal cellen. Nu het duidelijk is hoe de cellen kunnen worden geïsoleerd kan er worden nagegaan hoe die cellen best in cultuur worden gehouden. Er worden twee soorten voedingsmedia vergeleken, C2C12 en het primary mouse myoblast growth voedingsmedium. Het C2C12 medium wordt normaliter gebruikt voor een robuuste, blijvend-groeiende kankercellijn vanuit muizen en het primary mouse myoblast growth voedingsmedium dient voor een primaire cellijn, rechtstreeks geïsoleerd uit de spieren van een muis. Het resultaat is beduidend, het primary mouse myoblast growth voedingsmedium slaagt er het best in om de primaire cellen te onderhouden en te vermeerderen. Deze is dan ook ontwikkeld met oog op het opgroeien van fragielere, primaire cellen en bevat meer ondersteunende componenten, zoals insuline, die de groei van de cellen ondersteunt.
Een aanhechtingscoating heeft als belangrijkste functie de aanhechting van de cellen te bevorderen door het nabootsen van hun natuurlijke omgeving, in dit geval is dit de oorspronkelijke omgeving van de satellietcellen. Dit bestaat uit verschillende componenten en gecombineerd met een literatuurstudie worden er vijf uitgekozen, namelijk: collageen, gelatine, laminine-521, poly-L-ornithine en poly-L-lysine. Na zes dagen in cultuur is het onbetwistbaar dat laminine-521 de meeste cellen oplevert. Poly-L-ornithine komt dicht in de buurt, maar deze heeft dan ook een grote gelijkenis met de laminine-521 coating.
Daarnaast wordt de coating getest op drie verschillende criteria, namelijk de hoeveelheid cellen, de myoblastzuiverheid van de verkregen cellen en de capaciteit van de cellen om te evolueren naar een volgend stadium. Een zuivere satellietcel en myoblastpopulatie worden gecontroleerd door een desmine en DAPI-kleuring uit te voeren. Deze kleuren respectievelijk de myoblasten groen en alle celkernen blauw. Op deze manier kan er worden nagegaan hoeveel van de verkregen cellen effectief groen kleuren en dus de beoogde myoblasten zijn tussen de andere, niet-groen gekleurde cellen.
Doorheen het proces van isoleren, opgroeien in cultuur, etc. kunnen de cellen ook hun capaciteit om over te gaan naar het volgende stadium verliezen. Om de invloed van de coating hierop na te gaan kan een soortgelijke kleuring worden uitgevoerd. Een combinatie van een tropomyosine en DAPI-kleuring kleurt, in een later stadium, respectievelijk de gefuseerde myoblasten en alle celkernen. Via een berekening kan worden bepaald in welke mate de myoblasten nog kunnen fuseren tot de volwassen spiervezels, namelijk: myotubes. Opnieuw behaalt laminine-521 een verbazingwekkend resultaat op beide evaluaties. Bij de tropomyosine kleuring van de laminine-521 is al de typerende dwarsstreping van de skeletspiervezels duidelijk te zien.
Figuur 2: Overzicht van de drie doelstellingen, de onderzochte zaken en de geëvalueerde criteria.
Het is nu duidelijk op welke manier de satellietcellen moeten worden geïsoleerd, in welk voedingsmedium ze het beste groeien en welke coating de satellietcellen het best ondersteunt in aantal en evolutie. Hierdoor is het pad geëffend voor het vervolg van dit onderzoek, namelijk het bepalen van de meest optimale parameters van de mechanische stimulatie van de bio-artificiële spier. Spiertransplantaties lijken een ver-van-mijn-bedshow, maar de gelijkenis met bloedtransfusies is groot en geeft een heel andere kijk op dit belangrijk onderwerp.
Abrunhosa, V. M., Soares, C. P., Possidonio, A. C. B., Alvarenga, A. V., Costa-Felix, R. P. B., Costa, M. L., & Mermelstein, C. (2013). INDUCTION OF SKELETAL MUSCLE DIFFERENTIATION IN VITRO BY THERAPEUTIC ULTRASOUND. 9. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2013.10.013
Ashby, P. R., Pinçon-Raymond, M., & Harris, J. (1993). Regulation of Myogenesis in paralyzed muscles in the mouse mutants peroneal muscular atrophy and muscular dysgenesis. 8. https://doi.org/10.1006/dbio.1993.1099
Boonen, K. J. M., Langelaan, M. L. P., Polak, R. B., van der Schaft, D. W. J., Baaijens, F. P. T., & Post, M. J. (2010). Effects ofacombinedmechanicalstimulationprotocol:Valueforskeletal muscle tissueengineering. 8. https://doi.org/10.1016/j.jbiomech.2010.01.039
Burnouf, T., Strunk, D., Koh, M. B. C., & Schallmoser, K. (2016). Human platelet lysate: Replacing fetal bovine serum as a gold standard for human cell propagation? Biomaterials, 76, 371–387. https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2015.10.065
Caliari, S. R., & Burdick, J. A. (2016). A practical guide to hydrogels for cell culture. Nature Methods, 13(5), 405–414. https://doi.org/10.1038/nmeth.3839
Carmeliet, P. (2000). Mechanisms of angiogenesis and arteriogenesis. 7. https://doi.org/10.1038/74651
Chan, Y.-S., Hsu, K.-Y., Kuo, C.-H., Lee, S.-D., Chen, S.-C., Chen, W.-J., & Ueng, S. W.-N. (2010). USING LOW-INTENSITY PULSED ULTRASOUND TO IMPROVE MUSCLE HEALING AFTER LACERATION INJURY: AN IN VITRO AND IN VIVO STUDY. 9. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2010.02.010
Choi, J.-B. (2016). Effect of neuromuscular electrical stimulation on facial muscle strength and oral function in stroke patients with facial palsy. 3. https://doi.org/10.1589/jpts.28.2541
Cittadella Vigodarzere, G., & Mantero, S. (2014). Skeletal muscle tissue engineering :strategies for volumetric constructs. https://doi.org/10.3389/fphys.2014.00362
Cooper, J. A. (1987). Effects of cytochalasin and phalloidin on actin. The Journal of Cell Biology, 105(4), 1473–1478. https://doi.org/10.1083/jcb.105.4.1473
Dhavan, S., Ross, D., Wang, G., Jia, W., Kirkpatric, S. J., & Feng, Z. (2019). Upgrading prevascularization in tissue engineering: A review of strategies for promoting highly organized microvascular network formation. 19. https://doi.org/10.1016/j.actbio.2019.03.016
Dollenmeier, P., Turner, D. C., & Eppenberger, H. M. (1981). Proliferation and differentiation of chick skeletal muscle cells cultured in a chemically defined medium. Experimental Cell Research, 135(1), 47–61. https://doi.org/10.1016/0014-4827(81)90298-6
Durmus, D., Durmaz, Y., & Canturk, F. (2009). Effects of therapeutic ultrasound and electrical stimulation program on pain, trunk muscle strength, disability, walking performance, quality of life, and depression in patients with low back pain: A randomized-controlled trial. 10. https://doi.org/10.1007/s00296-009-1072-7
Estes, J. E., Selden, L. A., & Gershman, L. C. (1981). Mechanism of action of phalloidin on the polymerization of muscle actin. Biochemistry, 20(4), 708–712. https://doi.org/10.1021/bi00507a006
Fahd, A., Meline, S., & Daniel, E. (2013). Skeletal Muscle Regeneration for Clinical Application. 35. https://doi.org/doi.org/10.5772/55739
Florini, J. R., & Roberts, S. B. (1979). A serum-free medium for the growth of muscle cells in culture. In Vitro, 15(12), 983–992. https://doi.org/10.1007/BF02619157
Folkman, J., & Hochberg, M. (1973). SELF-REGULATION OF GROWTH IN THREE DIMENSIONS*. 9. https://doi.org/10.1084/jem.138.4.745
Frontera, W. R., & Ochala, J. (2015). Skeletal Muscle: A Brief Review of Structure and Function. 13. https://doi.org/10.1007/s00223-014-9915-y
Fujiwara, K. (1980). Techniques for localizing contractile proteins with fluorescent antibodies. Current Topics in Developmental Biology, 14(Pt 2), 271–296. https://doi.org/10.1016/s0070-2153(08)60198-2
Garcia, S. M., Tamaki, S., Lee, S., Wong, A., Jose, A., Dreux, J., Kouklis, G., Sbitany, H., Seth, R., Knott, P. D., Heaton, C., Ryan, W. R., Kim, E. A., Hansen, S. L., Hoffman, W. Y., & Pomerantz, J. H. (2018). High-Yield Purification, Preservation, and Serial Transplantation of Human Satellite Cells. Stem Cell Reports, 10(3), 1160–1174. https://doi.org/10.1016/j.stemcr.2018.01.022
Garg, K., Ward, C. L., Hurtgen, B. J., Wilken, J. M., Stinner, D. J., Wenke, J. C., Owens, J. G., & Corona, B. T. (2014). Volumetric Muscle Loss: Persistent Functional Deficits Beyond Frank Loss of Tissue. 8. https://doi.org/10.1002/jor.22730
Gharaibeh, B., Lu, A., Tebbets, J., Zheng, B., Feduska, J., Crisan, M., Péault, B., Cummins, J., & Huard, J. (2008). Isolation of a slowly adhering cell fraction containing stem cells from murine skeletal muscle by the preplate technique. Nature Protocols, 3(9), 1501–1509. https://doi.org/10.1038/nprot.2008.142
Gholobova, D., Declercq, H., Gerard, M., Terrie, L., & Thorrez, L. (2019). Vascularization of tissue-engineered skeletal muscle constructs. 53. https://doi.org/doi.org/10.1016/j.biomaterials.2019.119708
Gholobova, D., Gerard, M., Terrie, L., Desender, L., Shansky, J., Vandenburgh, H. H., & Thorrez, L. (2018). Coculture Method to Obtain Endothelial Networks Within Human Tissue-Engineered Skeletal Muscle. 15. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-8897-6_10
Gillies, A. R., & Lieber, R. L. (2011). Structure and Function of the Skeletal Muscle Extracellular Matrix. 28. https://doi.org/10.1002/mus.22094
Goldspink, D. F., Easton, J., Winterburn, S. K., Williams, P. E., & Goldspink, G. E. (1991). The Role of Passive Stretch and Repetitive Electrical Stimulation in Preventing Skeletal Muscle Atrophy While Reprogramming Gene Expression to Improve Fatigue Resistance. 7. https://doi.org/10.1111/jocs.1991.6.1s.218
Grayson, W., & Gilbert-Honick, J. (2020). Vascularized and Innervated Skeletal Muscle Tissue Engineering. 27. https://doi.org/10.1002/adhm.201900626
Grein, T. A., Weidner, T., & Czermak, P. (2016). Concepts for the Production of Viruses and Viral Vectors in Cell Cultures. 21. https://doi.org/10.5772/66903
Hartley, R. S., & Yablonka-Reuveni, Z. (1990). LONG-TERM MAINTENANCE OF PRIMARY MYOGENIC CULTURES ON A RECONSTITUTED BASEMENT MEMBRANE. In Vitro Cellular & Developmental Biology : Journal of the Tissue Culture Association, 26(10), 955–961.
Huxley, A. F., & Niedergerke, R. (1954). Structural changes in muscle during contration. 3. https://doi.org/10.1038/173971a0
Huxley, H. E. (1957). THE DOUBLE ARRAY OF FILAMENTS IN CROSS-STRIATED MUSCLE. 43. https://doi.org/10.1083/jcb.3.5.631
Huxley, H., & Hanson, J. (1954). Changes in the corss-straitions of the muscle during contration and strech and their structural interpreatation. 4. https://doi.org/10.1038/173973a0
Joseph P, V., & Robe R., L. (1999). Tissue engineering: The design and fabrication of living replacement devices for surgical reconstruction and transplantation. 3. https://doi.org/doi:10.1016/S0140-6736(99)90247-7
Junqueira, L. C., Carneiro, J., Kelley, R. O., & Wisse, E. (2000). Funtionele histologie (8ste ed.). Elsevier.
Kabumoto, K., Hoshino, T., Akiyama, Y., & Morishima, K. (2013). Voluntary movement controlled by the surface EMG signal for tissue-engineered skeletal muscle on a gripping tool. Tissue Engineering. Part A, 19(15–16), 1695–1703. https://doi.org/10.1089/ten.TEA.2012.0421
Khadilkar, A., Odebiyi, DO., Brosseau, L., & Wells, GA. (2008). Transcutaneous electrical nerve stimulation (TENS) versus placebo for chronic low-back pain. 58. https://doi.org/10.1002/14651858.CD003008.pub3
Khodabukus, A., & Baar, K. (2011). Defined Electrical Stimulation Emphasizing Excitability for the Development and Testing of Engineered Skeletal Muscle. 10. https://doi.org/10.1089/ten.tec.2011.0364
Khodabukus, A., Madden, Lauren, Prabhu, N. K., Koves, T. R., Jackman, C. P., Muoio, D. M., & Bursac, N. (2019). Electrical stimulation increases hypertrophy and metabolic flux in tissue-engineered human skeletal muscle. 25. https://doi.org/10.1016/j.biomaterials.2018.08.058
King, D. (2020, February 29). Muscle Tissue [University of Medicine]. http://www.siumed.edu/~dking2/ssb/muscle.htm#2
Kleinman, H. K., Luckenbill-Edds, L., Cannon, F. W., & Sephel, G. C. (1987). Use of extracellular matrix components for cell culture. Analytical Biochemistry, 166(1), 1–13. https://doi.org/10.1016/0003-2697(87)90538-0
Knutson, J. S., Fu, M. J., Sheffler, L. R., & Chae, J. (2015). Neuromuscular Electrical Stimulation for Motor Restoration in Hemiplegia. 21. https://doi.org/10.1016/j.pmr.2015.06.002.
Lawson, M. A., & Purslow, P. P. (2000). Differentiation of myoblasts in serum-free media: Effects of modified media are cell line-specific. Cells, Tissues, Organs, 167(2–3), 130–137. https://doi.org/10.1159/000016776
Leyton-Puig, D., Kedziora, K. M., Isogai, T., van den Broek, B., Jalink, K., & Innocenti, M. (2016). PFA fixation enables artifact-free super-resolution imaging of the actin cytoskeleton and associated proteins. Biology Open, 5(7), 1001–1009. https://doi.org/10.1242/bio.019570
Li, B.-J., Li, P.-H., Huang, R.-H., Sun, W.-X., Wang, H., Li, Q.-F., Chen, J., Wu, W.-J., & Liu, H.-L. (2015). Isolation, Culture and Identification of Porcine Skeletal Muscle Satellite Cells. Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 28(8), 1171–1177. https://doi.org/10.5713/ajas.14.0848
Liao, I.-C., Liu, J. B., Bursac, N., & Leong, K. W. (2008). Effect of Electromechanical Stimulation on the Maturation of Myotubes on Aligned Electrospun Fibers. Cellular and Molecular Bioengineering, 1(2–3), 133–145. https://doi.org/10.1007/s12195-008-0021-y
Lin, B. L., Song, T., & Sadayappan, S. (2017). Myofilaments: Movers and Rulers of the Sarcomere. 18. https://doi.org/10.1002/cphy.c160026
Lin, C.-H., Lin, Y.-T., Yeh, J.-T., & Chen, C.-T. (2007). Free Functioning Muscle Transfer for Lower Extremity Posttraumatic Composite Structure and Functional Defect. 9. https://doi.org/10.1097/01.prs.0000260595.85557.41
Lin, S.-H., Chuang, D. C.-C., Hattori, Y., & Chen, H.-Ch. (2004). Traumatic Major Muscle Loss in The Upper Extremity: Reconstruction Using Functioning Free Muscle Transplantation. 9. https://doi.org/10.1055/s-2004-823110
Lindley, R., & Bernhardt, J. (2010). Clinical guidelines for stroke management. https://www.pedro.org.au/wp-content/uploads/CPG_stroke.pdf
Maleiner, B., Tomasch, J., Heher, P., Spadiut, O., Rünzler, D., & Fuchs, C. (2018). The Importance of Biophysical and Biochemical Stimuli in Dynamic Skeletal Muscle Models. 24. https://doi.org/10.3389/fphys.2018.01130
Mauro, A. (1961). SATELLITE CELL OF SKELETAL MUSCLE FIBERS. 3. https://doi.org/10.1083/jcb.9.2.493
Mazia, D., Schatten, G., & Sale, W. (1975). Adhesion of cells to surfaces coated with polylysine. Applications to electron microscopy. The Journal of Cell Biology, 66(1), 198–200. https://doi.org/10.1083/jcb.66.1.198
Mcneal, D. R., & Reswick, J. B. (1976). Control of Skeletal Muscle by Electrical Stimulation. 48. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-004906-6.50010-5
Mohammadkhah, M., Murphy, P., & Simms, C. K. (2018). Collagen fibril organization in chicken and porcine skeletal muscle perimysium under applied tension and compression. Journal of the Mechanical Behavior of Biomedical Materials, 77, 734–744. https://doi.org/10.1016/j.jmbbm.2017.08.007
Ostrowski, M. A., Huang, N. F., Walker, T. W., Verwijlen, T., Poplawski, C., Khoo, A. S., Cooke, J. P., Fuller, G. G., & Dunn, A. R. (2014). Microvascular Endothelial Cells Migrate Upstream and Align Against the Shear Stress Field Created by Impinging Flow. 9. https://doi.org/10.1016/j.bpj.2013.11.4502
Ottenheijm, C. A. C., & Granzier, H. (2010). Lifting the Nebula: Novel Insights into Skeletal Muscle Contractility. 7. https://doi.org/10.1152/physiol.00016.2010
Parker, F., White, K., Phillips, S., & Peckham, M. (2016). Promoting differentiation of cultured myoblasts using biomimetic surfaces that present alpha-laminin-2 peptides. Cytotechnology, 68(5), 2159–2169. https://doi.org/10.1007/s10616-016-0006-y
Penton, C. M., Badarinarayana, V., Prisco, J., Powers, E., Pincus, M., Allen, R. E., & August, P. R. (2016). Laminin 521 maintains differentiation potential of mouse and human satellite cell-derived myoblasts during long-term culture expansion. Skeletal Muscle, 6. https://doi.org/10.1186/s13395-016-0116-4
Phelps, E. A., & Garcia, A. J. (2009). Update on therapeutic vascularization strategies. 24. https://doi.org/10.2217/17460751.4.1.65
Pollot, B. E., & Corona, B. T. (2016). Volumetric Muscle Loss. 13. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-3810-0_2
Potvin, J. R., & Fuglevand, A. J. (2017). A motor unit-based model of muscle fatigue. PLoS Computational Biology, 13(6), e1005581. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1005581
Rassier, D. E. (2017). Sarcomere mechanics in striated muscles: From molecules to sarcomeres to cells. 12. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00050.2017.
Robbins, S. M., Houghton, P. E., Woodbury, G., & Brown, J. L. (2006). The Therapeutic Effect of Functional and Transcutaneous Electric Stimulation on Improving Gait Speed in Stroke Patients: A Meta-Analysis. 7. https://doi.org/10.1016/j.apmr.2006.02.026
Robinson, R. W., & Snyder, J. A. (2004). An innovative fixative for cytoskeletal components allows high resolution in colocalization studies using immunofluorescence techniques. Histochemistry and Cell Biology, 122(1), 1–5. https://doi.org/10.1007/s00418-004-0656-2
Rozario, T., & DeSimone, D. W. (2010). The extracellular matrix in development and morphogenesis: A dynamic view. Developmental Biology, 341(1), 126–140. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2009.10.026
Shahini, A., Vydiam, K., Choudhury, D., Rajabian, N., Nguyen, T., Lei, P., & Andreadis, S. T. (2018). Efficient and high yield isolation of myoblasts from skeletal muscle. Stem Cell Research, 30, 122–129. https://doi.org/10.1016/j.scr.2018.05.017
Shandalov, Y., Egozi, D., Koffler, J., Dado-Rosenfeld, D., Ben-Shimol, D., Freiman, A., Shor, E., Kabala, A., & Levenberg, S. (2014). An engineered muscle flap for reconstruction of large soft tissue defects. 6. https://doi.org/10.1073/pnas.1402679111
Sher, R. B., Cox, G. A., & Ackert-Bicknell, C. (2012). Development and Disease of Mouse Muscular and Skeletal Systems. In The Laboratory Mouse (2de ed., p. 868). Academic Press. https://www.elsevier.com/books/the-laboratory-mouse/hedrich/978-0-12-38…
Shrirao, A. B., Kung, F. H., Yip, D., Firestein, B. L., Cho, C. H., & Townes-Anderson, E. (2017). A Versatile Method of Patterning Proteins and Cells. Journal of Visualized Experiments : JoVE, 120. https://doi.org/10.3791/55513
Sicarl, B. M., Dearth, C. L., & Badylak, S. F. (2014). Tissue Engineering and Regenerative Medicine Approaches to Enhance the Functional Response to Skeletal Muscle Injury. 14. https://doi.org/10.1002/ar.22794
Simone, M., Sandra, Z., Furlan, S., Carraro, U., Loëfler, S., Kern, H., Volpe, P., & Nori, A. (2018). Effects of Electrical Stimulation on Skeletal Muscle of Old Sedentary People. 11. https://doi.org/10.1177/2333721418768998
Sonbol, H. S. (2018). Extracellular Matrix Remodeling in Human Disease. Journal of Microscopy and Ultrastructure, 6(3), 123–128. https://doi.org/10.4103/JMAU.JMAU_4_18
Syverud, B. C., Lin, E., Nagrath, S., & Larkin, L. M. (2018). Label-Free, High-Throughput Purification of Satellite Cells Using Microfluidic Inertial Separation. Tissue Engineering. Part C, Methods, 24(1), 32–41. https://doi.org/10.1089/ten.TEC.2017.0316
Takeshita, S., Symes, J. F., & Isner, J. M. (1994). Therapeutic angiogenesis. A single intraarterial bolus of vascular endothelial growth factor augments revascularization in a rabbit ischemic hind limb model. 10. https://doi.org/10.1172/JCI117018.
van der Valk, J., Bieback, K., Buta, C., Cochrane, B., Dirks, W. G., Fu, J., Hickman, J. J., Hohensee, C., Kolar, R., Liebsch, M., Pistollato, F., Schulz, M., Thieme, D., Weber, T., Wiest, J., Winkler, S., & Gstraunthaler, G. (2018). Fetal Bovine Serum (FBS): Past - Present - Future. ALTEX, 35(1), 99–118. https://doi.org/10.14573/altex.1705101
Vandenburgh, H. H., Smiley, B. L., Mills, J., & Powell, C. A. (2002). Mechanical stimulation improves tissue-engineered human skeletal muscle. American Journal of Physiology. Cell Physiology, 283(5), C1557-1565. https://doi.org/10.1152/ajpcell.00595.2001
Vandenburgh, H., Shansky, J., Del Tatto, M., & Chromiak, J. (1999). Organogenesis of skeletal muscle in tissue culture. Methods in Molecular Medicine, 18, 217–225. https://doi.org/10.1385/0-89603-516-6:217
Vandenkerckhove, J., & Weber, K. (1979). The Complete Amino Acid Sequence of Actins from Bovine Aorta, Bovine Heart, Bovine Fast Skeletal Muscle, and Rabbit, Slow Skeletal Muscle: A Protein-Chemical Analysis of Muscle Actin Differentiation. 11. https://doi.org/10.1111/j.1432-0436.1979.tb01021.x
Wang, J., Khodabukus, A., Rao, L., VanDusen, K. W., Abutaleb, N., & Bursac, N. (2019). Engineered skeletal muscles for disease modeling and drug discovery. 80. https://doi.org/doi.org/10.1016/j.biomaterials.2019.119416
Wieland, T., & Faulstich, H. (1978). Amatoxins, phallotoxins, phallolysin, and antamanide: The biologically active components of poisonous Amanita mushrooms. CRC Critical Reviews in Biochemistry, 5(3), 185–260. https://doi.org/10.3109/10409237809149870
Williams, P. E., & Goldspink, G. (1978). Changes in sarcomere length and physiologivzl properties in immobilized muscle. 10.
Wulf, E., Deboben, A., Bautz, F. A., Faulstich, H., & Wieland, T. (1979). Fluorescent phallotoxin, a tool for the visualization of cellular actin. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 76(9), 4498–4502. https://doi.org/10.1073/pnas.76.9.4498
Yin, H., Price, F., & Rudnicki, M. A. (2013). Satellite Cells and the Muscle Stem Cell Niche. Physiological Reviews, 93(1), 23–67. https://doi.org/10.1152/physrev.00043.2011
Zammit, P. S., Golding, J. P., Nagata, Y., Hudon, V., Partridge, T. A., & Beauchamp, J. R. (2004). Muscle satellite cells adopt divergent fates: A mechanism for self-renewal? The Journal of Cell Biology, 166(3), 347–357. https://doi.org/10.1083/jcb.200312007
Zissler, A., Steinbacher, P., Zimmermann, R., Pittner, S., Stoiber, W., Bathke, A. C., & Sänger, A. M. (2016). Extracorporeal Shock Wave Therapy Accelerates Regeneration After Acute Skeletal Muscle Injury. 10. https://doi.org/10.1177/0363546516668622