De neurophysiologische basis van recent ervaring-werkgeheugen

Lies Deceuninck
Onze hersenen herhalen spontaan ervaringen wanneer we even rusten. Met de meest recente technologische ontwikkelingen toonden we dat ratten onzekerder zijn wanneer de herhalingen verstoord worden. Dit resultaat motiveerd verder onderzoek naar de geheugen functie van herhalingen in onze hersenen

Onthouden we door spontane herhalingen in onze hersenen?

Het ruimtelijk geheugen is dat deel van je bewustzijn en denken dat trajecten en belangrijke plekken onthoudt. Onderzoek heeft uitgewezen dat bepaalde hersencellen enkel actief worden wanneer je je op een bepaalde plek bevindt. Het zijn de plaatscellen van de hippocampus. Door deze cellen krijgt elke ervaring een uniek cel-activiteiten patroon toegewezen, een geheugenspoor. Wetenschappers hebben ontdekt dat deze geheugensporen zich op een later tijdstip opnieuw afspelen, alsof je de ervaring opnieuw beleeft.
De herhaalde hersenactiviteiten worden geheugenspoor reactivaties of simpelweg herhalingen genoemd. Of er echt een verband is tussen deze herhalingen en het ruimtelijk geheugen en wat dat verband dan precies is weten we niet. Door gebruik te maken van de meest recente technologische ontwikkelingen en doordachte geheugentaken voor proefdieren proberen we dit te achterhalen.

Een schematische weergave van de activiteit van 3 plaatscellen in de hippocampus tijdens een geheugenspoor en een herhaling.

Figuur 1: Een schematische weergave van de activiteit van 3 plaatscellen in de hippocampus tijdens een geheugenspoor en een herhaling.

De neurowetenschap

Het brein bestaat uit ongeveer 86 miljard cellen en kan beschouwd worden als een van de meest complexe organen van het menselijk lichaam.
Onze kennis over het brein is de laatste jaren enorm gegroeid dankzij het onstaan van een nieuw interdisciplinair wetenschappelijk veld: de neurowetenschap.
Zo is het nu algemeen aangenomen dat elk deel van de hersenen verantwoordelijk is voor een afzonderlijke functie van het menselijk lichaam.
Een ander opmerkelijk kenmerk van het brein is dat het nooit ophoudt te veranderen. Naast het feit dat het groeit zoals de rest van ons lichaam, worden de verbindingen tussen de hersencellen voortdurend aangepast, afhankelijk van de gebeurtenissen die we meemaken. Met andere woorden, de hersenen veranderen op basis van ervaring en dit gegeven lijkt de sleutel te zijn om nieuwe informatie of vaardigheden te onthouden en te leren.

De hippocampus en het geheugen

In ons experiment waren we vooral geïnteresseerd in een bepaalde soort van onthouden, namelijk het recente ervaring - werkgeheugen (RE-WG). Met dit geheugen neem je beslissingen op basis van recente gebeurtenissen. De hippocampus (HC), gelegen diep in het brein, is een zeer gespecialiseerde hersenstructuur die sinds lange tijd geassocieerd wordt met leren en geheugen. Deze associatie kwam er voornamelijk na de observatie van plaatscellen en geheugensporen in de HC (zie inleiding en figuur 1). Eerder hippocampus onderzoek bij knaagdieren onthulde dat tijdens korte pauzes in hun beweging de gemiddelde activiteit van de plaatscellen aanzienlijk verlaagt. Echter, soms tijdens deze pauze verhogen ze hun activiteit echter weer voor een zeer korte tijd, ongeveer 50 ms, wat we kunnen observeren als zeer karakteristieke rimpelingen in de hersenactiviteit. Deze rimpelingen worden scherpgolf rimpelingen genoemd en ze komen bij de meeste zoogdieren voor (zie figuur 2). De cellen die overwegend activeren zijn dezelfde plaatscellen die ook actief waren tijdens de voorgaande ervaringen. De plaatscellen worden gereractiveerd in dezelfde volgorde zodat het lijkt alsof de hersenen de ervaring opnieuw afspelen maar dan in een veel kortere tijd. Daarom worden deze rimpelingen geheugenspoor reactivaties of simpelweg herhalingen genoemd, zie figuur 1.

Voorbeelden van scherpgolf rimpelingen geobserveerd bij verschillende zoogdieren. G. Buzski, Neuron 2013

Figuur 2: Voorbeelden van scherpgolf rimpelingen geobserveerd bij verschillende zoogdieren. G. Buzski, Neuron 2013

Direct verband

Om een direct verband tussen de herhalingen en RE-WG aan te tonen analyseren we de hersenactiviteit van ratten terwijl ze een specifieke geheugentaak uitvoeren. Wanneer de karakteristieke rimpeling die geassocieerd wordt met de herhalingen wordt gedetecteerd, sturen we een kleine, kort durende stroom naar de hippocampus (0.2 ms, 100-200 μA). Deze stroom is net voldoende om de startende rimpeling die gedetecteerd was te stoppen en beïnvloedt ook geen enkele andere functie van het brein. Op deze manier kunnen we de rat een geheugentaak laten uitvoeren zonder dat de herhalingen in zijn brein plaatsvinden. We vergelijken dan hoe goed de rat dingen onthoudt wanneer hij wel vs. geen herhalingen heeft, zie figuur 3.

Hersenactiviteit van de hippocampus wanneer herhalingen niet en wel verstoord worden.

Figuur 3: Hersenactiviteit van de hippocampus wanneer herhalingen niet en wel verstoord worden. 

8-arm radiaal doolhof

In ons experiment moesten de ratten een geheugentaak leren op een 8-arm radiaal doolhof, zie figuur 4. Er wordt op het einde van elke arm een koekje gelegd waarna de rat vrij mag bewegen op het doolhof. Het doel is om alle koekjes op een zo efficiënt mogelijke manier te vinden, d.w.z. door niet twee keer in dezelfde arm te gaan. Wanneer de rat dit toch doet wordt hij van het doolhof gehaald en moet hij enkele minuten wachten vooraleer hij opniew mag beginnen. Mocht de rat de armen volledig random kiezen zou hij gemiddeld 4 armen kiezen vooraleer een fout te maken (een eerder bezochte arm kiezen). Onze ratten geraakten na een tijdje training gemiddeld tot aan 6 correcte arm keuzes. Dit toont aan dat de ratten niet willekeurig de armen kozen. Daarnaast zagen we echter dat de ratten een systeem hadden bedacht om de taak gemakkelijker te kunnen oplossen, zonder dat ze hun geheugen nodig hadden. Ze bezochten alle armen gewoon in volgorde, bijvoorbeeld in wijzerzin achter elkaar. Dit kan verklaren waarom we geen verschil in geheugen prestatie zagen wannneer we de herhalingen verstoorden. We zagen wel dat de ratten langere pauzes namen naar het einde van de taak toe wanneer de herhalingen verstoord werden. Dit zou kunnen wijzen op een verhoogde onzekerheid bij de ratten omtrent hun volgende arm keuze.

Een cartoon van een 8-arm radiaal doolhof met ongeli- jke hoeken tussen de armen. De licht grijze lijnen stellen het traject van de rat voor en de rode lijn een foutieve armkeuze.

Figuur 4: Een schema van een 8-arm radiaal doolhof met ongelijke hoeken tussen de armen. De licht grijze lijnen stellen het traject van de rat voor en de rode lijn een foutieve armkeuze.

Omwille van dit laatste resultaat en eerder uitgevoerde onderzoeken geloven we dat herhalingen tijdens de uitvoering van een taak belangrijk zijn voor het RE-WG. Ons experiment heeft dit echter niet voldoende kunnen aantonen. Daarom willen we in de toekomst dit experiment herhalen met een andere geheugentaak waarbij de rat geen geheugenloze strategie kan gebruiken.

Bibliografie
  1. GK Aghajanian, FE Bloom Brain Research, and undefined 1967. The formation of synaptic junctions in developing rat brain: a quantitative electron microscopic study. Elsevier.
  2. Per. Andersen. The hippocampus book. Oxford University Press, 2007.
  3. N. Axmacher, C. E. Elger, and J. Fell. Ripples in the medial temporal lobe are relevant for human memory consolidation. Brain, 131(7):1806–1817, jul 2008.
  4. Frederico A.C. Azevedo, Ludmila R.B. Carvalho, Lea T. Grinberg, Jose ́ Marcelo Farfel, Renata E.L. Ferretti, Renata E.P. Leite, Wilson Jacob Filho, Roberto Lent, and Suzana Herculano-Houzel. Equal numbers of neuronal and nonneuronal cells make the human brain an isometrically scaled-up primate brain. The Jour- nal of Comparative Neurology, 513(5):532–541, apr 2009.
  5. T L Babb, J K Pretorius, W R Kupfer, and P H Crandall. Glutamate decarboxylase-immunoreactive neurons are preserved in human epileptic hip- pocampus. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 9(7):2562–74, jul 1989.
  6. Riccardo Barbieri, Loren M. Frank, David P. Nguyen, Michael C. Quirk, Victor Solo, Matthew A. Wilson, and Emery N. Brown. Dynamic Analyses of Information Encoding in Neural Ensembles. Neural Computation, 16(2):277–307, feb 2004.
  7. Delwyn J Bartlett, Caroline Rae, Campbell H Thompson, Karen Byth, David A Joffe, Tony Enright, and Ron R Grunstein. Hippocampal area metabolites relate to severity and cognitive function in obstructive sleep apnea. Sleep medicine, 5(6):593–6, nov 2004.
  8. Mark F. Bear, Barry W. Connors, and Michael A. Paradiso. Neuroscience : ex- ploring the brain. Lippincott Williams & Wilkins, 2007.
  9. Mark F. Bear, Barry W. Connors, and Michael A. Paradiso. Neuroscience : ex- ploring the brain. Lippincott Williams & Wilkins, 2007.
  10. Istva ́n Biro ́ and Michele Giugliano. A reconfigurable visual-programming library for real-time closed-loop cellular electrophysiology. Frontiers in Neuroinformat- ics, 9:17, jun 2015.
  11. [A Bragin, G Jando ́, Z Na ́dasdy, M van Landeghem, and G Buzsa ́ki. Dentate EEG spikes and associated interneuronal population bursts in the hippocampal hilar region of the rat. Journal of neurophysiology, 73(4):1691–705, apr 1995
  12. E N Brown, L M Frank, D Tang, M C Quirk, and M A Wilson. A statistical paradigm for neural spike train decoding applied to position prediction from ensemble firing patterns of rat hippocampal place cells. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 18(18):7411–25, sep 1998.
  13. Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Hippocampal sharp waves: Their origin and significance. Brain Research, 398(2):242–252, nov 1986.
  14. Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Two-stage model of memory trace formation: A role for ”noisy” brain states. Neuroscience, 31(3):551–570, jan 1989.
  15. Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Hippocampal sharp wave-ripple: A cognitive biomarker for episodic memory and planning. Hippocampus, 25(10):1073–1188, 2015.
  16. Gyo ̈rgy Buzsa ́ki and G. Cze ́h. Commissural and perforant path interactions in the rat hippocampus - Field potentials and unitary activity. Experimental Brain Research, 43(3-4):429–438, aug 1981.
  17. Gyo ̈rgy Buzsa ́ki and Andreas Draguhn. Neuronal oscillations in cortical net- works. Science (New York, N.Y.), 304(5679):1926–9, jun 2004.
  18. [Gyo ̈rgy Buzsa ́ki, Leung Lai-Wo S., and Cornelius H. Vanderwolf. Cellular bases of hippocampal EEG in the behaving rat. Brain Research Reviews, 6(2):139– 171, oct 1983.
  19. GyorgyBuzsáki,NikosLogothetis,andWolfSinger.ScalingBrainSize,Keeping Timing: Evolutionary Preservation of Brain Rhythms. Neuron, 80(3):751–764, oct 2013.
  20. Christian Cajavilca, Joseph Varon, and George L. Sternbach. Luigi Galvani and the foundations of electrophysiology. Resuscitation, 80(2):159–162, feb 2009.
  21. Natalia Caporale and Yang Dan. Spike TimingDependent Plasticity: A Hebbian Learning Rule. Annual Review of Neuroscience, 31(1):25–46, jul 2008.
  22. Margaret F Carr, Shantanu P Jadhav, and Loren M Frank. Hippocampal replay in the awake state: a potential substrate for memory consolidation and retrieval. Nature Neuroscience, 14(2):147–153, feb 2011.
  23. J J Chrobak and G Buzsa ́ki. Selective activation of deep layer (V-VI) retrohip- pocampal cortical neurons during hippocampal sharp waves in the behaving rat. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 14(10):6160–70, oct 1994.
  24. Davide Ciliberti and Fabian Kloosterman. Falcon: a highly flexible open- source software for closed-loop neuroscience. Journal of Neural Engineering, 14(4):045004, aug 2017.
  25. Nelson Cowan. The many faces of working memory and short-term storage. Psychonomic Bulletin & Review, 24(4):1158–1170, aug 2017.
  26. J Csicsvari, H Hirase, A Czurko ́, A Mamiya, and G Buzsa ́ki. Fast network os- cillations in the hippocampal CA1 region of the behaving rat. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 19(16):RC20, aug 1999.
  27. Jozsef Csicsvari, Hajime Hirase, Akira Mamiya, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Ensem- ble Patterns of Hippocampal CA3-CA1 Neurons during Sharp WaveAssociated Population Events. Neuron, 28(2):585–594, nov 2000.
  28. Robert H I Dale and Nancy K Innis. Interactions betzeen response stereotypy and memory strategies on the eight-arm radial maze. Behavioural Brain Re- search, 19:17–25, 1986.
  29. Thomas J. Davidson, Fabian Kloosterman, and Matthew A. Wilson. Hippocampal Replay of Extended Experience. Neuron, 63(4):497–507, aug 2009.
  30. Thomas J. Davidson, Fabian Kloosterman, and Matthew A. Wilson. Hippocampal Replay of Extended Experience. Neuron, 63(4):497–507, aug 2009.
  31. Alan D Degenhart, John W Kelly, Robin C Ashmore, Jennifer L Collinger, Eliza- beth C Tyler-Kabara, Douglas J Weber, and Wei Wang. Craniux: a LabVIEW- based modular software framework for brain-machine interface research. Com- putational intelligence and neuroscience, 2011:363565, apr 2011.
  32. Kamran Diba and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Forward and reverse hippocampal place-cell sequences during ripples. Nature neuroscience, 10(10):1241–2, oct 2007.
  33. Kamran Diba and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Hippocampal network dynamics constrain the time lag between pyramidal cells across modified environments. The Jour- nal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 28(50):13448–13456, dec 2008.
  34. Susanne Diekelmann and Jan Born. The memory function of sleep. Nature Reviews Neuroscience, 11(2):114, oct 2010.
  35. R. M. Douglas, B. L. McNaughton, and G. V. Goddard. Commissural inhibition and facilitation of granule cell discharge in fascia dentata. The Journal of Com- parative Neurology, 219(3):285–294, sep 1983.
  36. Robert J. Douglas, Denis Mitchell, and Robert Del Valle. Angle between choice alleys as a critical factor in spontaneous alternation. Animal Learning & Behavior, 2(3):218–220, sep 1974.
  37. George Dragoi and Susumu Tonegawa. Preplay of future place cell sequences by hippocampal cellular assemblies. Nature, 469(7330):397–401, jan 2011.
  38. Diane Dubreuil, Ce ́line Tixier, Ge ́rard Dutrieux, and Jean Marc Edeline. Does the radial arm maze necessarily test spatial memory? Neurobiology of Learning and Memory, 79(1):109–117, 2003.
  39. Paul A. Dudchenko. An overview of the tasks used to test working memory in rodents. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, 28(7):699–709, jan 2004.
  40. David Dupret, Joseph O’Neill, Barty Pleydell-Bouverie, and Jozsef Csicsvari. The reorganization and reactivation of hippocampal maps predict spatial mem- ory performance. Nature Neuroscience, 13(8):995–1002, aug 2010.
  41. Vale ́rie Ego-Stengel and Matthew A. Wilson. Disruption of ripple-associated hip- pocampal activity during rest impairs spatial learning in the rat. Hippocampus, 20(1):1–10, jan 2010.
  42. Arne D. Ekstrom, Michael J. Kahana, Jeremy B. Caplan, Tony A. Fields, Eve A. Isham, Ehren L. Newman, and Itzhak Fried. Cellular networks underlying human spatial navigation. Nature, 425(6954):184–188, sep 2003.
  43. David J Foster and Matthew A Wilson. Reverse replay of behavioural sequences in hippocampal place cells during the awake state. Nature, 440(7084):680–683, 2006.
  44. Tamas Freund and Szabolcs Kali. Interneurons. Scholarpedia, 3(9):4720, 2008.
  45. Gabrielle Girardeau, Karim Benchenane, Sidney I Wiener, Gyo ̈rgy Buzsa ́ki, and Michae ̈l B Zugaro. Selective suppression of hippocampal ripples impairs spatial memory. Nature Neuroscience, 12(10):1222–1223, oct 2009.
  46. JD Green. A simple microelectrode for recording from the central nervous sys- tem. nature.com, 1958.
  47. M. C. Grobe ́ty and F. Schenk. The influence of spatial irregularity upon radial- maze performance in the rat. Animal Learning & Behavior, 20(4):393–400, dec 1992.
  48. Anoopum S. Gupta, Matthijs A.A. van der Meer, David S. Touretzky, and A. David Redish. Hippocampal Replay Is Not a Simple Function of Experience. Neuron, 65(5):695–705, mar 2010.
  49. F Hammersen, A Gidlo ̈f, J Larsson, and D H Lewis. The occurrence of paracrys- talline mitochondrial inclusions in normal human skeletal muscle. Acta neu- ropathologica, 49(1):35–41, 1980.
  50. Anupam Hazra, Feng Gu, Ahmad Aulakh, Casey Berridge, Jason L. Eriksen, and Jokbas Zˇiburkus. Inhibitory Neuron and Hippocampal Circuit Dysfunction in an Aged Mouse Model of Alzheimer’s Disease. PLoS ONE, 8(5):e64318, may 2013.
  51. DO Hebb. The organization of behavior: A neuropsychological theory. 1949.
  52. Darrell A. Henze, Zsolt Borhegyi, Jozsef Csicsvari, Akira Mamiya, Kenneth D. Harris, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Intracellular Features Predicted by Extracellular Recordings in the Hippocampus In Vivo. Journal of Neurophysiology, 84(1):390– 400, jul 2000.
  53. LR Hochberg, MD Serruya, GM Friehs, JA Mukand Nature, and undefined 2006. Neuronal ensemble control of prosthetic devices by a human with tetraplegia. nature.com.
  54. A L Hodgkin and A F Huxley. Propagation of electrical signals along giant nerve fibers. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Biological sci- ences, 140(899):177–83, oct 1952.
  55. Gregory L Holmes and Yehezkiel Ben-Ari. The Neurobiology and Consequences of Epilepsy in the Developing Brain. Pediatric Research, 49(3):320–325, mar 2001.
  56. David H Hubel. Eye, Brain, and Vision: Scientific American Library Series. Free- man, New York, 1988.
  57. DH Hubel. Tungsten microelectrode for recording from single units. Science, 1957.
  58. S. P. Jadhav, C. Kemere, P. W. German, and L. M. Frank. Awake Hippocampal Sharp-Wave Ripples Support Spatial Memory. Science, 336(6087):1454–1458, jun 2012.
  59. Beata Jarosiewicz, Bruce L McNaughton, and William E Skaggs. Hippocampal population activity during the small-amplitude irregular activity state in the rat. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 22(4):1373–84, feb 2002.
  60. Mattias P Karlsson and Loren M Frank. Awake replay of remote experiences in the hippocampus. Nature Neuroscience, 12(7):913–918, jul 2009.
  61. Fabian Kloosterman, Thomas J. Davidson, Stephen N. Gomperts, Stuart P. Lay- ton, Gregory Hale, David P. Nguyen, and Matthew A. Wilson. Micro-drive array for chronic <em>in vivo</em> recording: drive fabrication. Journal of Visual- ized Experiments, (0), apr 2009.
  62. Bryan Kolb and Robbin Gibb. Principles of neuroplasticity and behavior. In Don- ald T. Stuss, Gordon Winocur, and Ian H. Robertson, editors, Cognitive Neurore- habilitation, pages 6–21. Cambridge University Press, Cambridge.
  63. Krisztia ́n A. Kova ́cs, Joseph O’Neill, Philipp Schoenenberger, Markku Pentto- nen, Damaris K.Ranguel Guerrero, and Jozsef Csicsvari. Optogenetically block- ing sharp wave ripple events in sleep does not interfere with the formation of stable spatial representation in the CA1 area of the hippocampus. PLoS ONE, 11(10):e0164675, oct 2016.
  64. Dimitri M Kullmann. Interneuron networks in the hippocampus. Current Opinion in Neurobiology, 21(5):709–716, oct 2011.
  65. Jan Lanke, Lennart Ma ̊nsson, Margareta Bjerkemo, and Per Kjellstrand. Spa- tial memory and stereotypic behaviour of animals in radial arm mazes. Brain Research, 605(2):221–228, 1993.
  66. Albert K. Lee, Ian D. Manns, Bert Sakmann, and Michael Brecht. Whole-Cell Recordings in Freely Moving Rats. Neuron, 51(4):399–407, aug 2006.
  67. Albert K. Lee and Matthew A. Wilson. Memory of sequential experience in the hippocampus during slow wave sleep. Neuron, 36(6):1183–1194, dec 2002.
  68. Timothy K. Leonard and Kari L. Hoffman. Sharp-Wave Ripples in Primates Are Enhanced near Remembered Visual Objects. Current Biology, 27(2):257–262, jan 2017.
  69. C R C Press Llc. Methods of behavior analysis in neuroscience. New York, 3:329, 2001.
  70. Lisa Marshall, Halla Helgado ́ttir, Matthias Mo ̈lle, and Jan Born. Boosting slow oscillations during sleep potentiates memory. Nature, 444(7119):610–613, nov 2006.
  71. Paolo Mazzarello. A unifying concept: the history of cell theory. Nature Cell Biology, 1(1):E13–E15, may 1999.
  72. Robert J Mcdonald and Norman M White. A Triple Dissociation of Memory Sys- tems: Hippocampus, Amygdala, and Dorsal Striatum. 1981.
  73. Bruce L. McNaughton, John O’Keefe, and Carol A. Barnes. The stereotrode: A new technique for simultaneous isolation of several single units in the central nervous system from multiple unit records. Journal of Neuroscience Methods, 8(4):391–397, aug 1983.
  74. Kenji Mizuseki, Kamran Diba, Eva Pastalkova, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Hippocam- pal CA1 pyramidal cells form functionally distinct sublayers. Nature Neuro- science, 14(9):1174–1181, sep 2011.
  75. Morris Moscovitch, Lynn Nadel, Gordon Winocur, Asaf Gilboa, and R Shayna Rosenbaum. The cognitive neuroscience of remote episodic, semantic and spa- tial memory. Current Opinion in Neurobiology, 16(2):179–190, apr 2006.
  76. Jonathan P. Newman, Riley Zeller-Townson, Ming-Fai Fong, Sharanya Arcot Desai, Robert E. Gross, and Steve M. Potter. Closed-Loop, Multichannel Ex- perimentation Using the Open-Source NeuroRighter Electrophysiology Platform. Frontiers in Neural Circuits, 6:98, jan 2013.
  77. T K T Nguyen, Z Navratilova, H Cabral, L Wang, G Gielen, F P Battaglia, and C Bartic. Closed-loop optical neural stimulation based on a 32-channel low- noise recording system with online spike sorting. Journal of Neural Engineering, 11(4):046005, aug 2014.
  78. Miriam S Nokia, Jarno E Mikkonen, Markku Penttonen, and Jan Wikgren. Dis- rupting neural activity related to awake-state sharp wave-ripple complexes pre- vents hippocampal learning. Frontiers in Behavioral Neuroscience, 6:84, 2012.
  79. Hiroshige Okaichi and Yuko Oshima. Choice behavior of hippocampectomized rats in the radial arm maze. Psychobiology, 18(4):416–421, 1990.
  80. J. O’Keefe and J. Dostrovsky. The hippocampus as a spatial map. Preliminary evidence from unit activity in the freely-moving rat. Brain Research, 34(1):171– 175, nov 1971.
  81. H Freyja O ́lafsdo ́ttir, Caswell Barry, Aman B Saleem, Demis Hassabis, and Hugo J Spiers. Hippocampal place cells construct reward related sequences through unexplored space. eLife, 4:e06063, jun 2015.
  82. David S. Olton, Christine Collison, and Mary Ann Werz. Spatial memory and radial arm maze performance of rats. Learning and Motivation, 8(3):289–314, aug 1977.
  83. David S. Olton and Robert J. Samuelson. Remembrance of places passed: Spatial memory in rats. Journal of Experimental Psychology: Animal Behavior Processes, 2(2):97–116, 1976.
  84. Joseph O’Neill, Timothy Senior, and Jozsef Csicsvari. Place-Selective Firing of CA1 Pyramidal Cells during Sharp Wave/Ripple Network Patterns in Exploratory Behavior. Neuron, 49(1):143–155, jan 2006.
  85. T Ono, K Nakamura, H Nishijo, and S Eifuku. Monkey hippocampal neu- rons related to spatial and nonspatial functions. Journal of neurophysiology, 70(4):1516–29, oct 1993.
  86. Francis A. Ortega, Robert J. Butera, David J. Christini, John A. White, and Alan D. Dorval. Dynamic Clamp in Cardiac and Neuronal Systems Using RTXI. pages 327–354. Humana Press, New York, NY, 2014.
  87. Jorge J Palop and Lennart Mucke. Amyloid-βinduced neuronal dysfunction in Alzheimer’s disease: from synapses toward neural networks. Nature Neuro- science, 13(7):812–818, jul 2010.
  88. Andrew E. Papale, Mark C. Zielinski, Loren M. Frank, Shantanu P. Jadhav, and A. David Redish. Interplay between Hippocampal Sharp-Wave-Ripple Events and Vicarious Trial and Error Behaviors in Decision Making. Neuron, 92(5):975– 982, dec 2016.
  89. Carrillo Mora Paul, Giordano Magda, and Santamar Abel. Spatial memory: The- oretical basis and comparative review on experimental methods in rodents. Be- havioural Brain Research, 203(2):151–164, nov 2009.
  90. C Pavlides and J Winson. Influences of hippocampal place cell firing in the awake state on the activity of these cells during subsequent sleep episodes. The Journal of neuroscience, 9(8):2907–2918, aug 1989.
  91. Brad E Pfeiffer and David J Foster. Hippocampal place-cell sequences depict future paths to remembered goals. 2013.
  92. Tine Pooters, Ann Van Der Jeugd, Zsuzsanna Callaerts-Vegh, and Rudi D’Hooge. Telencephalic neurocircuitry and synaptic plasticity in rodent spatial learning and memory. Brain Research, 1621:294–308, 2015.
  93. Dimiter Prodanov and Jean Delbeke. Mechanical and Biological Interactions of Implants with the Brain and Their Impact on Implant Design. Frontiers in Neuroscience, 10(FEB), feb 2016.
  94. M Reece and J O’Keefe. The tetrode : a new technique for multi-unit extracellular recording. Soc. Neurosci. Abstr., 15:1250, 1989.
  95. YannRenard,FabienLotte,GuillaumeGibert,MarcoCongedo,EmmanuelMaby, Vincent Delannoy, Olivier Bertrand, and Anatole Le ́cuyer. OpenViBE: An Open- Source Software Platform to Design, Test, and Use BrainComputer Interfaces in Real and Virtual Environments. Presence: Teleoperators and Virtual Environ- ments, 19(1):35–53, feb 2010.
  96. Vincent Robert, Sadiyah Cassim, Vivien Chevaleyre, and Rebecca A. Pisko- rowski. Hippocampal area CA2: properties and contribution to hippocampal function. Cell and Tissue Research, pages 1–16, jan 2018.
  97. E T Rolls. Spatial view cells and the representation of place in the primate hip- pocampus. Hippocampus, 9(4):467–80, 1999.
  98. Lisa Roux, Bo Hu, Ronny Eichler, Eran Stark, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Sharp wave ripples during learning stabilize the hippocampal spatial map. Nature Neuro- science, 20(6):845–853, 2017.
  99. TakuyaSasaki,VerónicaCPiatti,ErnieHwaun,SiavashAhmadi,JohnELisman, Stefan Leutgeb, and Jill K Leutgeb. Dentate network activity is necessary for spatial working memory by supporting CA3 sharp-wave ripple generation and prospective firing of CA3 neurons. Nature Neuroscience, 21(2):258–269, feb 2018.
  100. F Schenk, B Contant, and M.-C Grobety. Angle and directionality affect rat’s organization of visit sequences and spatial learning in modular mazes. Learning and Motivation, 21(2):164–189, may 1990.
  101. Philipp Schoenenberger, Joseph O’Neill, and Jozsef Csicsvari. Activity- dependent plasticity of hippocampal place maps. Nature Communications, 7:11824, jun 2016.
  102. Christof J Schwiening. A brief historical perspective: Hodgkin and Huxley. The Journal of physiology, 590(11):2571–5, jun 2012.
  103. W B Scoville and B Milner. Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions. Journal of neurology, neurosurgery, and psychiatry, 20(1):11–21, feb 1957.
  104. Joshua H Siegle, Aaro ́n Cuevas Lo ́pez, Yogi A Patel, Kirill Abramov, Shay Ohayon, and Jakob Voigts. Open Ephys: an open-source, plugin-based platform for multichannel electrophysiology. Journal of Neural Engineering, 14(4):045003, aug 2017.
  105. Annabelle C. Singer, Margaret F Carr, Mattias P. Karlsson, and Loren M. Frank. Hippocampal SWR Activity Predicts Correct Decisions during the Initial Learning of an Alternation Task. Neuron, 77(6):1163–1173, mar 2013.
  106. W E Skaggs and B L McNaughton. Replay of Neuronal Firing Sequences in Rat Hippocampus During Sleep Following Spatial Experience. Science, 271(5257):1870–1873, mar 1996.
  107. Felix Strumwasser. Long-Term Recording from Single Neurons in Brain of Unre- strained Mammals. Science, New Series, 127(3296):469–470, 1958.
  108. David Sullivan, Jozsef Csicsvari, Kenji Mizuseki, Sean Montgomery, Kamran Diba, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Relationships between Hippocampal Sharp Waves, Ripples, and Fast Gamma Oscillation: Influence of Dentate and Entorhinal Cor- tical Activity. Journal of Neuroscience, 31(23):8605–8616, 2011.
  109. RJ Sutherland and H Lehmann. Alternative conceptions of memory consolida- tion and the role of the hippocampus at the systems level in rodents. Current Opinion in Neurobiology, 21(3):446–451, jun 2011.
  110. Jaime L. Tartar, Christopher P. Ward, James T. McKenna, Mahesh Thakkar, Elda Arrigoni, Robert W. McCarley, Ritchie E. Brown, and Robert E. Strecker. Hip- pocampal synaptic plasticity and spatial learning are impaired in a rat model of sleep fragmentation. European Journal of Neuroscience, 23(10):2739–2748, may 2006.
  111. Masami Tatsuno. Analysis and Modeling of Coordinated Multi-neuronal Activity, volume 12 of Springer Series in Computational Neuroscience. Springer New York, New York, NY, 2015.
  112. Edward C. Tolman. Cognitive maps in rats and men. Psychological Review, 55(4):189–208, 1948.
  113. Endel Tulving. How Many Memory Systems Are There? American Psychologist, 40(4):385–398, apr 1985.
  114. Boston University. Animal Model Brains vs. Human Brain Laboratory of Addiction Genetics.
  115. Gido M. van de Ven, Ste ́phanie Trouche, Colin G. McNamara, Kevin Allen, and David Dupret. Hippocampal Offline Reactivation Consolidates Recently Formed Cell Assembly Patterns during Sharp Wave-Ripples. Neuron, 2016.
  116. DA Wells. The Science of Common Things; a Familiar Explanation of the First Principles of Physical Science, Etc. 1857.
  117. Gary L Wenk. Assessment of spatial memory using the radial arm maze and Morris water maze. Current protocols in neuroscience / editorial board, Jacque- line N. Crawley ... [et al.], Chapter 8(January 2013):Unit 8.5A, 2004.
  118. Andrew M. Wikenheiser and A. David Redish. Hippocampal theta sequences reflect current goals. Nature Neuroscience, 2015.
  119. M. Wilson and B. McNaughton. Dynamics of the hippocampal ensemble code for space. Science, 261(5124):1055–1058, aug 1993.
  120. Lucia Wittner, Darrell A. Henze, La ́szlo ́ Za ́borszky, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Three- dimensional reconstruction of the axon arbor of a CA3 pyramidal cell recorded and filled in vivo. Brain Structure and Function, 212(1):75–83, jul 2007.
  121. Jonathan Witton, Lydia E. Staniaszek, Ullrich Bartsch, Andrew D. Randall, Matthew W. Jones, and Jonathan T. Brown. Disrupted hippocampal sharp-wave ripple-associated spike dynamics in a transgenic mouse model of dementia. The Journal of Physiology, 594(16):4615–4630, aug 2016.
  122. XiaojingWuandDavidJFoster.HippocampalReplayCapturestheUniqueTopo- logical Structure of a Novel Environment. Journal of Neuroscience, 34(19):6459– 6469, may 2014.
  123. A Ylinen, A Bragin, Z Na ́dasdy, G Jando ́, I Szabo ́, A Sik, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Sharp wave-associated high-frequency oscillation (200 Hz) in the intact hip- pocampus: network and intracellular mechanisms. The Journal of neuroscience : the official journal of the Society for Neuroscience, 15(1 Pt 1):30–46, jan 1995.
  124. Kechen Zhang, Iris Ginzburg, Bruce L. McNaughton, and Terrence J. Sejnowski. Interpreting Neuronal Population Activity by Reconstruction: Unified Frame- work With Application to Hippocampal Place Cells. Journal of Neurophysiology, 79(2):1017–1044, feb 1998.
  125. Michae ̈l B Zugaro, Le ́na ̈ıc Monconduit, and Gyo ̈rgy Buzsa ́ki. Spike phase pre- cession persists after transient intrahippocampal perturbation. Nature Neuro- science, 8(1):67–71, jan 2005.
Universiteit of Hogeschool
Master of biophysics, biochemistry and biotechnology
Publicatiejaar
2018
Promotor(en)
Fabian Kloosterman
Kernwoorden