Adaptational Regime Shifts in Space: A modelling approach.
Kantelpunten in de adaptatie van populaties in een veranderende omgeving
Als gevolg van een opwarmend klimaat, invasieve exoten, vervuiling en andere negatieve invloeden staan vele populaties van planten en dieren voor een belangrijke uitdaging: slagen ze er in om zich snel genoeg aan te passen of sterven ze uit? Een kritieke factor is vaak of populaties met elkaar verbonden zijn en onderlinge uitwisseling van genetisch materiaal mogelijk is. De ruimtelijke configuratie van habitats en populaties is tegenwoordig echter sterk aan verandering onderhevig: habitats raken steeds meer versnipperd of worden net terug met elkaar verbonden door herstelmaatregelen. In dit onderzoek gingen we met wiskundige modellen en simulaties na op welke manier dergelijke veranderingen het aanpassingsvermogen van natuurlijke populatie beïnvloeden.
Verbreiding kan voor- en nadelig zijn
De verbreiding of uitwisseling van individuen tussen populaties kan belangrijke evolutionaire gevolgen hebben. Kleine populaties herbergen vaak een lage genetische diversiteit. Genetische diversiteit is echter uiterst belangrijk om een populatie in staat te stellen zich te kunnen aanpassen aan veranderende en vaak ongunstige omgevingsomstandigheden. Voor deze populaties biedt verbeiding vaak een belangrijk voordeel: dankzij de genetische uitwisseling met andere populaties, kunnen genetisch verarmde populaties allelen (varianten van bepaalde genen) verwerven die voordelig zijn om zich beter aan te kunnen passen. In sterk heterogene landschappen, kan de uitwisseling van allelen echter ook een negatieve invloed uitoefenen op populaties. Een optimaal aangepaste populatie kan bijvoorbeeld belangrijke nadelen ondervinden van een sterke influx van individuen die aangepast zijn aan een andere omgeving.
Onverwachte kantelpunten
Verschillende mechanismen verhinderen dat slecht aangepaste individuen zich kunnen vestigen en voortplanten in populaties die bestaan uit goed aangepaste individuen. Omgekeerd kunnen slecht aangepaste individuen zich wel makkelijk vestigen in een populatie die zelf bestaat uit slecht aangepaste individuen, waardoor die populatie slecht aangepast blijft. Hierdoor kan verwacht worden dat populaties verkeren in een ofwel goed aangepaste ofwel in een slecht aangepaste toestand, die beide relatief stabiel zijn. Eenvoudige wiskundige modellen suggereren dat beide stabiele toestanden op een weinig intuïtieve wijze in elkaar kunnen overgaan. Van zodra een kritisch aantal uitgewisselde individuen bereikt wordt, kan de populatie omkantelen naar een andere toestand.
Uitbreiding op landschapsschaal
De centrale vraag van dit onderzoek was of dergelijke kantelpunten ook kunnen optreden in meer realistische, complexe landschappen. Met behulp van verschillende computergegenereerde landschappen gingen we na hoe gemodelleerde populaties reageren op veranderingen in de intensiteit van uitwisseling van individuen tussen populaties. We stelden vast dat kantelpunten inderdaad optreden in heterogene landschappen en zelfs op een meer abrupte manier plaatsvinden dan in meer simpele modellen. De aard van de reactie op veranderingen wordt ook beïnvloed door de precieze landschapsconfiguratie. Populaties zijn bijvoorbeeld beter bestand tegen de invloed van slecht geadapteerde individuen wanneer habitattypes geclusterd voorkomen.
Habitatomzettingen en het plots verdwijnen van specialisatie
De omzetting van natuurlijke habitats naar bijvoorbeeld rurale of urbane vormen van landgebruik vormt tegenwoordig een belangrijke bedreiging voor de biodiversiteit. Een van de gekende gevolgen ervan is het optreden van homogenisatie van soorten: enkel generalistische soorten overleven terwijl meer gespecialiseerde soorten verdwijnen. Met een reeks simulaties gingen we na wat het effect is van het omzetten van habitattypes op goed aangepaste populaties. Onze resultaten wijzen uit dat homogenisatie ook binnen een soort kan optreden. Initieel blijken populaties goed bestand te zijn tegen verandering wanneer het habitattype, waar ze aan zijn aangepast, omgezet wordt. Van zodra een kritische hoeveelheid habitat omgezet is, treden echter eensklaps drastische veranderingen op in de genetische samenstelling van populaties. Elke vorm van specialisatie binnen een soort gaat daarbij op korte termijn verdwenen. Dit betekent dat de gevolgen van habitatomzetting op populaties gedurende lange tijd onopgemerkt kunnen blijven, maar van zodra een kantelpunt bereikt wordt, onomkeerbare gevolgen kunnen optreden.
Bel G, Hagberg A, Meron E (2012) Gradual regime shifts in spatially extended ecosystems. Theoretical Ecology, 5, 591–604.
Boileau MG, Hebert PDN, Schwartz SS (1992) Non-equilibrium gene frequency divergence : founder effects in natural populations persistent. J. evol. Biol., 39, 25–39.
Boughton DA (1999) Empirical evidence for complex source-sink dynamics with alternative states in a butterfly metapopulation. Ecology, 80, 2727–2739.
Bourne EC, Bocedi G, Travis JMJ et al. (2014) Between migration load and evolutionary rescue: dispersal, adaptation and the response of spatially structured populations to environmental change. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 281, 20132795–20132795.
Bridle JR, Vines TH (2007) Limits to evolution at range margins: when and why does adaptation fail? Trends in Ecology and Evolution, 22, 140–147.
Brown JH, Mehlman DW, Stevens GC (1995) Spatial Variation in Abundance. Ecology, 76, 2028–2043.
Butchart S, Walpole M, Collen B et al. (2010) Global Biodiversity : Indicators of Recent Declines. Science, 328, 1164–1168.
Carpenter SR, Ludwig D, Brock WA (1999) Management of Eutrophication for Lakes Subject tot Potentially Irreversible Change. Ecological Applications, 9, 751–771.
Crespi BJ (2004) Vicious circles: Positive feedback in major evolutionary and ecological transitions. Trends in Ecology and Evolution, 19, 627–633.
Dobzhansky T (1937) Genetics and the origin of species. Columbia University Press, New York.
Donahue MJ, Desharnais R a., Robles CD, Arriola P (2011) Mussel Bed Boundaries as Dynamic Equilibria: Thresholds, Phase Shifts, and Alternative States. Ther American Naturalist, 178, 612–625.
Van Donk E, Van de Bund WJ (2002) Impact of submerged macrophytes including charophytes on phyto- and zooplankton communities: Allelopathy versus other mechanisms. Aquatic Botany, 72, 261–274.
Edelaar P, Bolnick DI (2012) Non-random gene flow: An underappreciated force in evolution and ecology. Trends in Ecology and Evolution, 27, 659–665.
Endler JA (1986) Gene Flow and Population Differentiation. Science, 179, 243–250.
Farkas TE, Mononen T, Comeault AA, Nosil P (2016) Observational evidence that maladaptive gene flow reduces patch occupancy in a wild insect metapopulation. Evolution, 70, 2879–2888.
Felsenstein J (1977) Multivariate normal genetic models with a finite number of loci. In: Proceedings of the International Conference on Quantitative Genetics (ed Pollak E), pp. 227–426. Iowa State University Press.
Flaxman SM, Wacholder AC, Feder JL, Nosil P (2014) Theoretical models of the influence of genomic architecture on the dynamics of speciation. Molecular Ecology, 23, 4074–4088.
Gardner RH, Milne BT, Turnei MG, O’Neill R V. (1987) Neutral models for the analysis of broad-scale landscape pattern. Landscape Ecology, 1, 19–28.
Gomulkiewicz R, Holt RD (1995) When does evolution by natural selection prevent extinction? Evolution, 49, 201–207.
Gonzalez A, Ronce O, Ferriere R, Hochberg ME (2012) Evolutionary rescue : an emerging focus at the intersection between ecology and evolution. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 368.
Greenwood PJ (1980) Mating systems, philopatry and dispersal in birds and mammals. Animal Behaviour, 28, 1140–1162.
Grimm MP (1989) Northern pike (Esox lucius L.) and aquatic vegetation, tools in the management of fisheries and water quality in shallow waters. Hydrobiological Bulletin, 23, 59–65.
Hendry AP, Taylor EB (2004) How much of the variation in adaptive divergence can be explained by gene flow? An evaluation using lake-stream stickleback pairs. Evolution, 58, 2319–2331.
Hilt S, Köhler J, Kozerski HP, van Nes EH, Scheffer M (2011) Abrupt regime shifts in space and time along rivers and connected lake systems. Oikos, 120, 766–775.
Holling CS (1973) Resilience and stability of ecological systems. Annual Review of Ecology and Systematics, 4, 1–23.
Holling CS (1996) Engineering Resilience versus Ecological Resilience. In: Engineering within ecological constraints (ed Schulze P), pp. 31–44. NATIONAL ACADEMY PRESS, Washington, D.C.
Holt RD, Keitt TH, Lewis M a, Maurer B a, Taper ML (2005) Theoretical models of species’ borders: single species approaches. Oikos, 108, 18–27.
Jenkins DG, Carey M, Czerniewska J et al. (2010) A meta-analysis of isolation by distance: Relic or reference standard for landscape genetics? Ecography, 33, 315–320.
Jeppesen E, Jensen JP, Søndergaard M et al. (1997) Top-down control in freshwater lakes : the role of nutrient state , submerged macrophytes and water depth. Hydrobiologia, 342, 151–164.
Kéfi S, Holmgren M, Scheffer M (2016) When can positive interactions cause alternative stable states in ecosystems? Functional Ecology, 30, 88–97.
Keitt TH, Lewis MA, Holt RD (2001) Allee effects, invasion pinning, and species’ borders. The American naturalist, 157, 203–16.
Kennedy PG, Peay KG, Bruns TD et al. (2016) Root tip competition among ectomycorrhizal fungi: are priority fffects a rule or an exception? Ecology, 90, 2098–2107.
Kimura M (1983) The neutral theory of molecular evolution. Cambridge University Press, Cambridge.
Van de Koppel J, Rietkerk M, Van Langevelde F et al. (2002) Spatial heterogeneity and irreversible vegetation change in semiarid grazing systems. The American naturalist, 159, 209–218.
Van De Leemput IA, Nes EH Van, Scheffer M (2015) Resilience of Alternative States in Spatially Extended Ecosystems. PloS one, 10, 1–17.
Lehtonen J, Kokko H (2012) Positive feedback and alternative stable states in inbreeding, cooperation, sex roles and other evolutionary processes. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, 367, 211–221.
Lenormand T (2002) Gene flow and the limits to natural selection. Trends in Ecology and Evolution, 17, 183–189.
Lopez S, Rousset F, Shaw FH, Shaw RG, Ronce O (2009) Joint effects of inbreeding and local adaptation on the evolution of genetic load after fragmentation. Conservation Biology, 23, 1618–1627.
Lynch M, Gabriel W (1990) Mutation Load and the Survival of Small Populations. Evolution, 44, 1725–1737.
Manel S, Holderegger R (2013) Ten years of landscape genetics. Trends in Ecology and Evolution, 28, 614–621.
Manel S, Schwartz MK, Luikart G, Taberlet P (2003) Landscape genetics: Combining landscape ecology and population genetics. Trends in Ecology and Evolution, 18, 189–197.
May RM (1977) Thresholds and breakpoints in ecosystms with a multiplicity of stable states. Nature, 260, 471–477.
Mayr E (1942) Systematics and the origin of species, the viewpoint of a zoologist.
De Meester L, Gómez A, Okamura B, Schwenk K (2002) The Monopolization Hypothesis and the dispersal–gene flow paradox in aquatic organisms. Acta Oecologica, 23, 121–135.
De Meester L, Vanoverbeke J, Kilsdonk LJ, Urban MC (2016) Evolving Perspectives on Monopolization and Priority Effects. Trends in Ecology and Evolution, 31, 136–146.
Meijer ML, de Haan MW, Breukelaar AW, Buiteveld H (1990) Is reduction of the benthivorous fish an important cause of high transparency following biomanipulation in shallow lakes? Hydrobiologia, 200–201, 303–315.
Meirmans PG (2012) The trouble with isolation by distance. Molecular Ecology, 21, 2839–2846.
Mergeay J, De Meester L, Eggermont H, Verschuren D (2011) Priority effects and species sorting in a long paleoecological record of repeated community assembly through time. Ecology, 92, 2267–2275.
Moore JS, Gow JL, Taylor EB, Hendry AP (2007) Quantifying the constraining influence of gene flow on adaptive divergence in the lake-stream threespine stickleback system. Evolution, 61, 2015–2026.
Moore JS, Hendry AP (2005) Both selection and gene flow are necessary to explain adaptive divergence: Evidence from clinal variation in stream stickleback. Evolutionary Ecology Research, 7, 871–886.
Van Nes EH Van, Scheffer M (2005) Implications of Spatial Heterogeneity for Catastrophic Regime Shifts in Ecosystems. Ecology, 86, 1797–1807.
Nosil P (2004) Reproductive isolation caused by visual predation on migrants between divergent environments. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 271, 1521–1528.
Nosil P, Crespi BJ (2004) Does gene flow constrain adaptive divergence or vice versa? A test using ecomorphology and sexual isolation in Timena cristinae walking-sticks. Evolution, 58, 102–112.
Nosil P, Feder JL, Flaxman SM, Gompert Z (2017) Tipping points in the dynamics of speciation. Nature Ecology & Evolution, 1, 1.
Nosil P, Sandoval CP (2008) Ecological niche dimensionality and the evolutionary diversification of stick insects. PLoS ONE, 3.
Nosil P, Vines TH, Funk DJ (2005) Perspective: Reproductive Isolation Caused By Natural Selection Against Immigrants From Divergent Habitats. Evolution, 59, 705–719.
Orsini L, Mergeay J, Vanoverbeke J, De Meester L (2013a) The role of selection in driving landscape genomic structure of the waterflea Daphnia magna. Molecular Ecology, 22, 583–601.
Orsini L, Vanoverbeke J, Swillen I, Mergeay J, De Meester L (2013b) Drivers of population genetic differentiation in the wild: Isolation by dispersal limitation, isolation by adaptation and isolation by colonization. Molecular Ecology, 22, 5983–5999.
Postma E, van Noordwijk AJ (2005) Gene flow maintains a large genetic difference in clutch size at a small spatial scale. Nature, 433, 65–68.
R Core Team (2016) R: A Language and Environment for Statistical Computing.
Ramachandran S, Deshpande O, Roseman CC et al. (2005) Support from the relationship of genetic and geographic distance in human populations for a serial founder effect originating in Africa. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 102, 15942–15947.
Räsänen K, Hendry AP (2008) Disentangling interactions between adaptive divergence and gene flow when ecology drives diversification. Ecology Letters, 11, 624–636.
Rice WR, Hostert EE (1993) Laboratory Experiments on Speciation: What Have We Learned in 40 Years? Evolution, 47, 1637–1653.
Richardson JL, Urban MC, Bolnick DI, Skelly DK (2014) Microgeographic adaptation and the spatial scale of evolution. Trends in Ecology and Evolution, 29, 165–176.
Ronce O, Kirkpatrick M (2001) When sources become sinks: migrational meltdown in heterogeneous habitats. Evolution, 55, 436–438.
De Roos AM, Boukal DS, Persson L (2006) Evolutionary regime shifts in age and size at maturation of exploited fish stocks. Proceedings. Biological sciences / The Royal Society, 273, 1873–80.
Rundle HD, Whitlock MC (2001) A genetic interpretation of ecologically dependent isolation. Evolution, 55, 198–201.
Scheffer M (1990) Multiplicity of stable staes in freshwater systems. Hydrobiologia, 200, 475–486.
Scheffer M, Bascompte J, Brock WA et al. (2009) Early-warning signals for critical transitions. Nature, 461, 53–59.
Scheffer M, van den Berg M, Breukelaar A et al. (1994) Vegetated areas with clear water in turbid shallow lakes. Aquatic Botany, 49, 193–196.
Scheffer M, Carpenter SR (2003) Catastrophic regime shifts in ecosystems: Linking theory to observation. Trends in Ecology and Evolution, 18, 648–656.
Scheffer M, Carpenter SR, Dakos V, Nes EH van (2015) Generic indicators of ecological resilience: inferring the chance of a critical transition. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 46, 145–167.
Scheffer M, Carpenter S, Foley J a, Folke C, Walker B (2001) Catastrophic shifts in ecosystems. Nature, 413, 591–6.
Scheffer M, Carpenter SR, Lenton TM et al. (2012) Anticipating Critical Transitions. Science, 338, 344–348.
Scheffer M, Hosper SH, Meijer M-L, Moss B, Jeppesen E (1993) Alternative Equilibria in Shallow Lakes. Trends in Ecology & Evolution, 8, 275–279.
Schluter D (1996) Ecological causes of adaptive radiation. The American Naturalist, 148, S40–S64.
Schluter D (2000) The Ecology of Adaptive Radiation. Oxford University Press, Oxford.
Schreiber SJ (2015) Coexistence in Systems With Apparent Competition. Natural Resource Modelling, 28, 475–496.
Schröder A, Persson L, Roos ADAM De, De Roos AM (2005) Direct experimental evidence for alternative stable states: a review. Oikos, 110, 3–19.
Siteur K, Eppinga MB, Doelman A, Siero E, Rietkerk M (2016) Ecosystems off track: rate-induced critical transitions in ecological models. Oikos, 125, 1689–1699.
Slatkin M (1987) Gene flow and the geographic structure of populations. Science, 236, 787–792.
Smith VH, Tilman GD, Nekola JC (1998) Eutrophication: Impacts of excess nutrient inputs on freshwater, marine, and terrestrial ecosystems. Environmental Pollution, 100, 179–196.
Soetaert K, Petzoldt T, Woodrow Setzer R (2010) Solving Differential Equations in R : Package deSolve. Journal of Statistical Software February, 33.
Søndergaard M, Jeppesen E, Lauridsen TL et al. (2007) Lake restoration : successes , failures and long-term effects. Journal of Applied Ecology, 44, 1095–1105.
Storfer A, Murphy MA, Evans JS et al. (2007) Putting the “landscape” in landscape genetics. Heredity, 98, 128–142.
Storfer A, Murphy MA, Spear SF, Holderegger R, Waits LP (2010) Landscape genetics: Where are we now? Molecular Ecology, 19, 3496–3514.
Tackenberg O, Poschlod P, Kahmen S (2003) Dandelion Seed Dispersal: The Horizontal Wind Speed Does Not Matter for Long-Distance Dispersal - It is Updraft! Plant Biology, 5, 451–454.
Thomas CD, Kunin WE (1999) The spatial structure of populations. J Anim Ecology, 68, 647–657.
Urban MC, Leibold MA, Amarasekare P et al. (2008) The evolutionary ecology of metacommunities. Trends in Ecology and Evolution, 23, 311–317.
Urban MC, De Meester L (2009) Community monopolization: local adaptation enhances priority effects in an evolving metacommunity. Proceedings. Biological sciences / The Royal Society, 276, 4129–38.
Vanoverbeke J, Urban MC, De Meester L (2016) Community assembly is a race between immigration and adaptation: eco-evolutionary interactions across spatial scales. Ecography, 39, 858–870.
Ventura M, Petrusek A, Miró A et al. (2014) Local and regional founder effects in lake zooplankton persist after thousands of years despite high dispersal potential. Molecular Ecology, 23, 1014–1027.
Williams HTP, Lenton TM (2010) Evolutionary regime shifts in simulated ecosystems. Oikos, 119, 1887–1899.
Wright S (1943) Isolation by Distance. Genetics, 28, 114–138.
Wright S (1946) Isolation by distance under diverse systems of mating. Genetics, 31, 39–59.