Response of morphology and tissue properties of tidal marsh plants to wave activity

Ken Schoutens
Schorreplanten zijn flexibele helden!De huidige klimaatsverandering vormt een serieuze bedreiging voor kustgebieden. Door de zeespiegelstijging en de toenemende hoeveelheid zware stormen lopen miljoenen mensen, waaronder ook wij Vlamingen, het risico om binnen enkele jaren met onze voeten in het water te staan. Het onderhouden en het verhogen van dijken is duur en stelt het probleem enkel maar uit. Bijgevolg moeten we snel alternatieve oplossingen vinden voordat deze tikkende tijdbom afloopt. Hier treden de zogenaamde schorreplanten op de voorgrond.

Response of morphology and tissue properties of tidal marsh plants to wave activity

Schorreplanten zijn flexibele helden!

De huidige klimaatsverandering vormt een serieuze bedreiging voor kustgebieden. Door de zeespiegelstijging en de toenemende hoeveelheid zware stormen lopen miljoenen mensen, waaronder ook wij Vlamingen, het risico om binnen enkele jaren met onze voeten in het water te staan. Het onderhouden en het verhogen van dijken is duur en stelt het probleem enkel maar uit. Bijgevolg moeten we snel alternatieve oplossingen vinden voordat deze tikkende tijdbom afloopt. Hier treden de zogenaamde schorreplanten op de voorgrond. Ze blijken namelijk een goedkope, duurzame en ecologische oplossing te vormen tegen de problematiek die de klimaatsveranderingen met zich meebrengen.

Maar laat ik eerst even bij het begin beginnen; wat zijn schorren eigenlijk? Onder schorren verstaan we de vegetatiezone langs kustgebieden en de oevers van getijderivieren, zoals de Schelde, die enkele keren per maand onder water komt te staan tijdens de hoogste getijden. Bekende voorbeelden uit onze streken zijn het Zwin en het Verdronken Land van Saeftinghe. Hun capaciteit om water te zuiveren  en de grote aanwezigheid  van organismen zoals vissen, schaaldieren en vogels die er in en rond leven, geven schorren een belangrijke natuurwaarde. Deze kust- en oevergebieden zijn door de eeuwen heen steeds dichtbevolkt geweest. Om ze te beschermen, werden vaak dijken aangelegd. Hierdoor bestaan schorren in veel van deze gebieden slechts uit een smalle strook tussen het open water en de dijk.

Kleine plantjes beschermen grote steden

Naast de natuurwaarde hebben schorren ook andere nuttige functies zoals het bieden van bescherming tegen grote overstromingen. Schorren vormen namelijk een grote opslagplaats voor water. Wanneer het water bij een storm zeer hoog staat, kunnen schorren een deel van dit water tijdelijk opvangen tot de storm is gaan liggen. Ook de aanwezigheid van planten, wat een obstakel vormt voor de golven die opgewekt worden in het open water, heeft belangrijke gevolgen. De golven worden sterk afgezwakt door het contact met de planten waardoor ze veel kracht en hoogte verliezen. Zo wordt er ook minder slib, dit zijn bodemdeeltjes zoals zand en modder, afgevoerd met de golven en meer afgezet op de bodem. Hierdoor is de kans kleiner dat dijken afbrokkelen, maar mogelijks nog belangrijker is dat schorren bijgevolg ook meegroeien met de zeespiegelstijging. Ze vormen dus een blijvende en duurzame bescherming voor de mensen achter de dijken.

Wisselwerking tussen golf en plant

Het afzwakken van golven door schorreplanten is reeds grondig bestudeerd en wordt door onderzoekers wereldwijd bevestigd en erkend. Maar er is meer! Als planten een effect op golven hebben, mogen we dan verwachten dat golven ook een effect hebben op de planten? Golven botsen en trekken aan de planten waardoor deze mechanische stress ondervinden. Wat we tot nu toe niet weten, is of planten zich kunnen aanpassen door een groeivorm aan te nemen die beter bestand is tegen deze stress door golven. Of met andere woorden, over de wisselwerking tussen golven en planten is nog maar zeer weinig bekend. Het doel van mijn masterthesis was om met metingen in het veld te achterhalen hoe schorreplanten zich aanpassen aan golven en of dit hun capaciteit om golven af te zwakken beïnvloedt. We deden metingen in twee schorren langs de Schelde met sterk contrasterende golfblootstelling om zo de interacties tussen golven en planten te bestuderen.

Onderzoek naar hoe waterplanten omgaan met stress afkomstig van stromingen in rivieren, toont de ontwikkeling van twee tegengestelde groeistrategieën. Enerzijds zijn er planten die de stress tolereren. Dit doen ze bijvoorbeeld door veel energie te steken in de groei en de stevigheid. Op deze manier vormen de planten een grote weerstand tegen stromingen. Anderzijds zijn er ook planten die de stress ontwijken. Deze planten zijn dan kleiner, buigzamer en bieden minder weerstand. Uit mijn thesis blijkt dat ook in schorren sommige planten groeivormen aannemen die de golven eerder tolereren en andere een meer ontwijkende strategie gebruiken. Bovendien stelden we vast dat beide groeistrategieën voorkomen binnen dezelfde plantensoort!

Interessant is dat schorreplanten die sterk blootgesteld worden aan golven de ontwijkingsstrategie ontwikkelen terwijl de planten met minder golfblootstelling de tolerantiestrategie toepassen. Wanneer we dan terugkomen op de wisselwerking tussen golven en planten zien we dat de golven ervoor zorgen dat de planten een andere groeistrategie gebruiken en dat dit dan weer een effect heeft op de capaciteit van de planten om golven af te zwakken.

Ondanks dat de meer blootgestelde planten eerder een ontwijkingsstrategie vertonen, is de golfafzwakking van het gehele schor vergelijkbaar of zelfs beter dan deze van minder blootgestelde schorren. Dit valt te verklaren op basis van de hogere dichtheid waarmee golf blootgestelde planten naast elkaar groeien. Een schor heeft dus de mogelijkheid om zich op de schaal van een plantje aan te passen aan zijn omgeving om dan op de schaal van een heel schor een optimale golfafzwakking te behouden.

Zijn dat echt klonen?

Schorreplanten in de pionierszone, dit is de zone aan de rand van het schor waar de golven het meest worden afgezwakt, zijn typisch klonale planten. Elk plantje is dus ondergronds verbonden met het volgende plantje en deze is dan op zijn beurt weer verbonden met het volgende enz. Zo vormen de schijnbaar verschillende plantjes eigenlijk één groot organisme waarvan het genetisch materiaal gelijk is. Ondanks deze gelijke genetische achtergrond verschillen de plantjes van één kloon toch sterk in uitzicht. Zelfs zo sterk dat we de twee groeistrategieën niet alleen binnen dezelfde soort, maar ook binnen eenzelfde kloon terugvinden! In mijn thesis tonen we aan dat golven de oorzaak zijn van deze verschillen. Golfblootstelling zorgt ervoor dat de plant zich tijdens zijn groei aanpast om op die manier de stress door golven optimaal te kunnen ontwijken of tolereren.

De toekomst

Om ons hoofd boven water te houden, zijn nieuwe, duurzame alternatieven voor de huidige kustbescherming nodig. Natuurlijke systemen zoals schorren spelen hierbij een belangrijke rol. Bijvoorbeeld in grote rivierdelta’s, zoals die van de Mississippi in de Verenigde Staten, wordt er daarom fors geïnvesteerd in het behoud en herstel van grote schorgebieden. De capaciteit om zich aan te passen aan een moeilijke omgeving en daarnaast ook nog bij te dragen aan kustbescherming, maakt van deze kleine schorreplanten echte flexibele helden!

Bibliografie

Balke, T., Webb, E.L., van den Elzen, E., Galli, D., Herman, P.M.J., Bouma, T.J., 2013. Seedling establishment in a dynamic sedimentary environment: A conceptual framework using mangroves. J. Appl. Ecol. 50, 740–747. doi:10.1111/1365-2664.12067

Barbier, E.B., Hacker, S.D., Kennedy, C., Koch, E.W., Stier, A.C., Silliman, B.R., 2011. The value of estuarine and coastal ecosystem services. Ecol. Monogr. 81, 169–193. doi:10.1890/10-1510.1

Bouma, T., De Vries, M.B., Herman, P.M.., 2010. Comparing ecosystem engineering efficiency of two plant species with contrasting growth strategies. Ecol. Soc. Am. 91, 2696–2704.

Bouma, T., De Vries, M.B., Low, E., Peralta, G., Tánczos, I.C., van de Koppel, J., Herman, P.M.J., 2005a. Trade-offs related to ecosystem engineering: a case study on stiffness of emerging macrophytes. Ecology 86, 2187–2199. doi:10.1890/04-1588

Bouma, T., Friedrichs, M., Klaassen, P., van Wesenbeeck, B., Brun, F., Temmerman, S., van Katwijk, M., Graf, G., Herman, P., 2009a. Effects of shoot stiffness, shoot size and current velocity on scouring sediment from around seedlings and propagules. Mar. Ecol. Prog. Ser. 388, 293–297. doi:10.3354/meps08130

Bouma, T., Friedrichs, M., van Wesenbeeck, B.K., Temmerman, S., Graf, G., Herman, P.M.J., 2009b. Density-dependent linkage of scale-dependent feedbacks: a flume study on the intertidal macrophyte Spartina anglica. Oikos 118, 260–268. doi:10.1111/j.1600-0706.2008.16892.x

Bouma, T., Temmerman, S., van Duren, L. a., Martini, E., Vandenbruwaene, W., Callaghan, D.P., Balke, T., Biermans, G., Klaassen, P.C., van Steeg, P., Dekker, F., van de Koppel, J., de Vries, M.B., Herman, P.M.J., 2013. Organism traits determine the strength of scale-dependent bio-geomorphic feedbacks: A flume study on three intertidal plant species. Geomorphology 180-181, 57–65. doi:10.1016/j.geomorph.2012.09.005

Bouma, T., Vries, M.B.D., Low, E., Kusters, L., Herman, P.M.J., Tánczos, I.C., Temmerman, S., Hesselink, A., Meire, P., Regenmortel, S.V., 2005b. Flow hydrodynamics on a mudflat and in salt marsh vegetation: identifying general relationships for habitat characterisations. Hydrobiologia 540, 259–274. doi:10.1007/s10750-004-7149-0

Carey, J.C., Fulweiler, R.W., 2014. Silica uptake by Spartina-evidence of multiple modes of accumulation from salt marshes around the world. Front. Plant Sci. 5, 186. doi:10.3389/fpls.2014.00186

Charpentier, A., Anand, M., Bauch, C.T., 2012. Variable offspring size as an adaptation to environmental heterogeneity in a clonal plant species: integrating experimental and modelling approaches. J. Ecol. 100, 184–195. doi:10.1111/j.1365-2745.2011.01899.x

Charpentier, A., Stuefer, J.F., 1999. Functional specialization of ramets in Scirpus maritimus - Splitting the tasks of sexual reproduction, vegetative growth, and resource storage. Plant Ecol. 141, 129–136.

Cheong, S.-M., Silliman, B., Wong, P.P., van Wesenbeeck, B., Kim, C.-K., Guannel, G., 2013. Coastal adaptation with ecological engineering. Nat. Clim. Chang. 3, 787–791. doi:10.1038/nclimate1854

Christianen, M.J. a, van Belzen, J., Herman, P.M.J., van Katwijk, M.M., Lamers, L.P.M., van Leent, P.J.M., Bouma, T.J., 2013. Low-canopy seagrass beds still provide important coastal protection services. PLoS One 8. doi:10.1371/journal.pone.0062413

Clevering, O. a., Hundscheid, M.P.J., 1998. Plastic and non-plastic variation in growth of newly established clones of Scirpus (Bolboschoenus) maritimus L. grown at different water depths. Aquat. Bot. 62, 1–17. doi:10.1016/S0304-3770(98)00081-3

Clevering, O. a., Van Gulik, W.M.G., 1997. Restoration of Scirpus lacustris and Scirpus maritimus stands in a former tidal area. Aquat. Bot. 55, 229–246. doi:10.1016/S0304-3770(96)01087-X

Clevering, O.A., Van Vierssen, W., Blom, C.W.P.M., 1995. Growth, photosynthesis and carbohydrate utilzation in submerged Scirpus maritimus L . during spring growth. New Phytol. 130, 105–116.

Cognetti, G., Maltagliati, F., 2000. Biodiversity and adaptive mechanisms in brackish water fauna. Mar. Pollut. Bull. doi:10.1016/S0025-326X(99)00173-3

Coops, H., Boeters, R., Smit, H., 1991. Direct and indirect effects of wave attack on helophytes. Aquat. Bot. 41, 333–352.

Coops, H., Geilen, N., Van der Velde, G., 1994. Distribution and growth of the helophyte species Phragmites australis and Scirpus lacustris in water depth gradients in relation to wave exposure. Aquat. Bot. 48, 273–284.

Coops, H., Van der Velde, G., 1996. Effects of waves on helophyte stands : mechanical characteristics of stems of Phragmites australis and Scirpus lacustris. Aquat. Bot. 53, 175–185.

Costanza, R., Pérez-Maqueo, O., Martinez, M.L., Sutton, P., Anderson, S.J., Mulder, K., 2008. The value of coastal wetlands for hurricane protection. Ambio 37, 241–248. doi:10.1579/0044-7447(2008)37[241:tvocwf]2.0.co;2

Cox, R., Wadsworth, R. a., Thomson, A.G., 2003. Long-term changes in salt marsh extent affected by channel deepening in a modified estuary. Cont. Shelf Res. 23, 1833–1846. doi:10.1016/j.csr.2003.08.002

Cox, T.J.S., 2014. Tides: Quasi-Periodic Time Series Characteristics. R package version 1.1.

Craft, C., Clough, J., Ehman, J., Joye, S., Park, R., Pennings, S., Guo, H., Machmuller, M., 2009. Forecasting the effects of accelerated sea-level rise on tidal marsh ecosystem services. Front. Ecol. Environ. 7, 73–78. doi:10.1890/070219

Crain, C.M., Silliman, B.R., Bertness, S.L., Bertness, M.D., 2004. Physical and biotic drivers of plant distribution across estuarine salinity gradients. Ecology 85, 2539–2549. doi:10.1890/03-0745

Dam, G., Poortman, S.E., Bliek, A.J., Plancke, Y., 2013. Long-term modeling of the impact of dredging strategies on morpho- and hydrodynamic developments in the Western Scheldt, in: WODCON XX: The Art of Dredging. pp. 1–14.

Davidson, N.C., d’A Laffoley, D., Doody, J.P., Way, L.S., Gordon, J., Key, R., Drake, C.M., Pienkowski, M.W., Mitchell, R., Duff, K.L., 1991. Nature conservation and estuaries in Great Britain. Peterborough, Nature Conservancy Council.

DeMaster, D.J., 1981. The supply and accumulation of silica in the marine environment. Geochim. Cosmochim. Acta 45, 1715–1732. doi:10.1016/0016-7037(81)90006-5

Du Laing, G., Vandecasteele, B., De Grauwe, P., Moors, W., Lesage, E., Meers, E., Tack, F.M.G., Verloo, M.G., 2007. Factors affecting metal concentrations in the upper sediment layer of intertidal reedbeds along the river Scheldt. J. Environ. Monit. 9, 449–455. doi:10.1039/b618772b

Fagherazzi, S., Palermo, C., Rulli, M.C., Carniello, L., Defina, A., 2007. Wind waves in shallow microtidal basins and the dynamic equilibrium of tidal flats. J. Geophys. Res. 112, F02024. doi:10.1029/2006JF000572

Gedan, K.B., Kirwan, M.L., Wolanski, E., Barbier, E.B., Silliman, B.R., 2011. The present and future role of coastal wetland vegetation in protecting shorelines: answering recent challenges to the paradigm. Clim. Change 106, 7–29. doi:10.1007/s10584-010-0003-7

Hammond, M.E.R., Malvarez, G.C., Cooper, A., 2002. The distribution of Spartina anglica on estuarine mudflats in relation to wave-related hydrodynamic parameters . J. Coast. Res. 36, 352–355.

Hemminga, M.A., Huiskes, A.H.L., Steegstra, M., Soelen, J. Van, 1996. Assessment of carbon allocation and biomass production in a natural stand of the salt 13C. Mar. Ecol. Prog. Ser. 130, 169–178.

Henry, P.-Y., Myrhaug, D., 2013. Wave-induced drag force on vegetation under shoaling random waves. Coast. Eng. 78, 13–20. doi:10.1016/j.coastaleng.2013.03.004

Heukels, H., Meijden, R. van der., 2005. Heukels’ flora van Nederland, 23rd ed. Wolters-Noordhoff, Groningen/Houten.

Hilton, J., O’Hare, M., Bowes, M.J., Jones, J.I., 2006. How green is my river? A new paradigm of eutrophication in rivers. Sci. Total Environ. 365, 66–83. doi:10.1016/j.scitotenv.2006.02.055

Houser, C., 2010. Relative importance of vessel-generated and wind waves to salt marsh erosion in a restricted fetch environment. J. Coast. Res. 262, 230–240. doi:10.2112/08-1084.1

Hroudová, Z., Zákravský, P., Flegrová, M., 2014. The tolerance to salinity and nutrient supply in four European Bolboschoenus species (B. maritimus, B. laticarpus, B. planiculmis and B. yagara) affects their vulnerability or expansiveness. Aquat. Bot. 112, 66–75. doi:10.1016/j.aquabot.2013.07.012

Jacobs, S., Müller, F., Teuchies, J., Oosterlee, L., Struyf, E., Meire, P., 2012. The vegetation silica pool in a developing tidal freshwater marsh. Silicon 5, 91–100. doi:10.1007/s12633-012-9136-9

Jones, C.G., Lawron, J.H., Shachak, M., 1997. Positive and negative effects of organisms as physical ecosystem engineers. Ecology 78, 1946–1957. doi:10.1890/0012-9658(1997)078[1946:PANEOO]2.0.CO;2

Jones, C.G., Lawton, J.H., Shachak, M., 1994. Organisms as ecosystem engineers. Oikos 69, 373–386.

Karagatzides, J.D., Hutchinson, I., 1991. Intraspecific comparisons of biomass dynamics in Scirpus Americanus and Scirpus Maritimus on the Fraser River Delta. Br. Ecol. Soc. 79, 459–476.

Kirwan, M., Temmerman, S., 2009. Coastal marsh response to historical and future sea-level acceleration. Quat. Sci. Rev. 28, 1801–1808. doi:10.1016/j.quascirev.2009.02.022

Kirwan, M.L., Guntenspergen, G.R., D’Alpaos, A., Morris, J.T., Mudd, S.M., Temmerman, S., 2010. Limits on the adaptability of coastal marshes to rising sea level. Geophys. Res. Lett. 37, 1–5. doi:10.1029/2010GL045489

Kirwan, M.L., Megonigal, J.P., 2013. Tidal wetland stability in the face of human impacts and sea-level rise. Nature 504, 53–60. doi:10.1038/nature12856

Kiswara, W., Behnke, N., van Avesaath, P., Huiskes, a. H.L., Erftemeijer, P.L. a., Bouma, T.J., 2009. Root architecture of six tropical seagrass species, growing in three contrasting habitats in Indonesian waters. Aquat. Bot. 90, 235–245. doi:10.1016/j.aquabot.2008.10.005

Koch, E.W., Barbier, E.B., Silliman, B.R., Reed, D.J., Perillo, G.M., Hacker, S.D., Granek, E.F., Primavera, J.H., Muthiga, N., Polasky, S., Halpern, B.S., Kennedy, C.J., Kappel, C. V, Wolanski, E., 2009. Non-linearity in ecosystem services: temporal and spatial variability in coastal protection. Front. Ecol. Environ. 7, 29–37. doi:10.1890/080126

Li, X., Ren, L., Liu, Y., Craft, C., Mander, Ü., Yang, S., 2013. The impact of the change in vegetation structure on the ecological functions of salt marshes: the example of the Yangtze estuary. Reg. Environ. Chang. 14, 623–632. doi:10.1007/s10113-013-0520-9

Mcluskey, D.S., Elliott, M., 2004. The estuarine ecosystem: Ecology, threats and management, Third. ed. Oxford University Press., Oxford.

Meire, P., Ysebaert, T., Damme, S. Van, Bergh, E. Van Den, Maris, T., Struyf, E., 2005. The Scheldt estuary: a description of a changing ecosystem. Hydrobiologia 540, 1–11. doi:10.1007/s10750-005-0896-8

Minden, V., Kleyer, M., 2015. Ecosystem multifunctionality of coastal marshes is determined by key plant traits. J. Veg. Sci. 1–12. doi:10.1111/jvs.12276

Möller, I., 2006. Quantifying saltmarsh vegetation and its effect on wave height dissipation: Results from a UK East coast saltmarsh. Estuar. Coast. Shelf Sci. 69, 337–351. doi:10.1016/j.ecss.2006.05.003

Möller, I., Kudella, M., Rupprecht, F., Spencer, T., Paul, M., van Wesenbeeck, B.K., Wolters, G., Jensen, K., Bouma, T.J., Miranda-Lange, M., Schimmels, S., 2014. Wave attenuation over coastal salt marshes under storm surge conditions. Nat. Geosci. 7, 727–731. doi:10.1038/ngeo2251

Möller, I., Spencer, T., 2002. Wave dissipation over macro-tidal saltmarshes: Effects of marsh edge typology and vegetation change. J. Coast. Res. 36, 506–521.

Morris, J.T., Sundareshwar, P. V, Nietch, C.T., Kjerfve, B., Cahoon, D.R., 2002. Responses of coastal wetlands to rising sea level. Ecology 83, 2869–2877. doi:10.1890/0012-9658(2002)083[2869:ROCWTR]2.0.CO;2

Mullarney, J.C., Henderson, S.M., 2010. Wave-forced motion of submerged single-stem vegetation. J. Geophys. Res. Ocean. 115, 1–14. doi:10.1029/2010JC006448

Niklas, K.J., 1995. Plant height and the properties of some herbaceous stems. Ann. Bot. doi:10.1006/anbo.1995.1004

Padinha, C., Santos, R., Brown, M.T., 2000. Evaluating environmental contamination in Ria Formosa (Portugal) using stress indexes of Spartina maritima. Mar. Environ. Res. 49, 67–78. doi:10.1016/S0141-1136(99)00049-5

Paul, M., Bouma, T.J., Amos, C.L., 2012. Wave attenuation by submerged vegetation: Combining the effect of organism traits and tidal current. Mar. Ecol. Prog. Ser. 444, 31–41. doi:10.3354/meps09489

Penning, W.E., Raghuraj, R., Mynett, A.E., 2009. The effects of macrophyte morphology and patch density on wave attenuation, in: Proceedings of the 7th ISE and 8th HIC.

Peralta, G., Brun, F.G., Pérez-Lloréns, J.L., Bouma, T.J., 2006. Direct effects of current velocity on the growth, morphometry and architecture of seagrasses: A case study on Zostera noltii. Mar. Ecol. Prog. Ser. 327, 135–142. doi:10.3354/meps327135

Peralta, G., van Duren, L., Morris, E., Bouma, T., 2008. Consequences of shoot density and stiffness for ecosystem engineering by benthic macrophytes in flow dominated areas: a hydrodynamic flume study. Mar. Ecol. Prog. Ser. 368, 103–115. doi:10.3354/meps07574

Puijalon, S., Bornette, G., 2006. Phenotypic plasticity and mechanical stress: Biomass partitioning and clonal growth of an aquatic plant species. Am. J. Bot. 93, 1090–1099. doi:10.3732/ajb.93.8.1090

Puijalon, S., Bornette, G., Sagnes, P., 2005. Adaptations to increasing hydraulic stress: morphology, hydrodynamics and fitness of two higher aquatic plant species. J. Exp. Bot. 56, 777–86. doi:10.1093/jxb/eri063

Puijalon, S., Bouma, T.J., Douady, C.J., van Groenendael, J., Anten, N.P.R., Martel, E., Bornette, G., 2011. Plant resistance to mechanical stress: evidence of an avoidance-tolerance trade-off. New Phytol. 191, 1141–9. doi:10.1111/j.1469-8137.2011.03763.x

Puijalon, S., Bouma, T.J., Van Groenendael, J., Bornette, G., 2008. Clonal plasticity of aquatic plant species submitted to mechanical stress: Escape versus resistance strategy. Ann. Bot. 102, 989–996. doi:10.1093/aob/mcn190

Puijalon, S., Lena, J.-P., Bornette, G., 2007. Interactive effects of nutrient and mechanical stresses on plant morphology. Ann. Bot. 100, 1297–1305. doi:10.1093/aob/mcm226

R Core Team, 2014. R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria.

Rupprecht, F., Möller, I., Evans, B., Spencer, T., Jensen, K., 2015. Biophysical properties of salt marsh canopies — Quantifying plant stem flexibility and above ground biomass. Coast. Eng. 100, 48–57. doi:10.1016/j.coastaleng.2015.03.009

Sand-Jensen, K., 2003. Drag and reconfiguration of freshwater macrophytes. Freshw. Biol. 48, 271–283. doi:10.1046/j.1365-2427.2003.00998.x

Schaller, J., Brackhage, C., Gessner, M.O., Bäuker, E., Gert Dudel, E., 2012. Silicon supply modifies C:N:P stoichiometry and growth of Phragmites australis. Plant Biol. 14, 392–396. doi:10.1111/j.1438-8677.2011.00537.x

Schoelynck, J., Bal, K., Backx, H., Okruszko, T., Meire, P., Struyf, E., 2010. Silica uptake in aquatic and wetland macrophytes: a strategic choice between silica, lignin and cellulose? New Phytol. 186, 385–91. doi:10.1111/j.1469-8137.2009.03176.x

Schoelynck, J., Bal, K., Puijalon, S., Meire, P., Struyf, E., 2012. Hydrodynamically mediated macrophyte silica dynamics. Plant Biol. (Stuttg). 14, 997–1005. doi:10.1111/j.1438-8677.2012.00583.x

Schulgasser, K., Witztum, A., 1997. On the strength of herbaceous vascular plant stems. Ann. Bot. 80, 35–44. doi:10.1006/anbo.1997.0404

Silinski, A., Fransen, E., van Belzen, J., Bouma, T.J., Troch, P., Meire, P., Temmerman, S., n.d. Quantifying critical conditions for seaward expansion of tidal marshes: a transplantation experiment. submitted.

Silinski, A., Heuner, M., Schoelynck, J., Puijalon, S., Schröder, U., Fuchs, E., Troch, P., Bouma, T.J., Meire, P., Temmerman, S., 2015. Effects of wind waves versus ship waves on tidal marsh plants: A flume study on different life stages of Scirpus maritimus. PLoS One 10, e0118687. doi:10.1371/journal.pone.0118687

Soetaert, K., Middelburg, J.J., Heip, C., Meire, P., Van, S., Maris, T., Damme, S. Van, 2010. Long-term change in dissolved inorganic nutrients in the heterotrophic Scheldt estuary (Belgium, The Netherlands). Limnology 51, 409–423.

Spalding, M.D., Ruffo, S., Lacambra, C., Meliane, I., Hale, L.Z., Shepard, C.C., Beck, M.W., 2014. The role of ecosystems in coastal protection: Adapting to climate change and coastal hazards. Ocean Coast. Manag. 90, 50–57. doi:10.1016/j.ocecoaman.2013.09.007

Struyf, E., Van Damme, S., Gribsholt, B., Middelburg, J., Meire, P., 2005. Biogenic silica in tidal freshwater marsh sediments and vegetation (Schelde estuary, Belgium). Mar. Ecol. Prog. Ser. 303, 51–60. doi:10.3354/meps303051

Sultan, S.E., 2003. Phenotypic plasticity in plants: a case study in ecological development. Evol. Dev. 5, 25–33. doi:10.1046/j.1525-142X.2003.03005.x

Szmeja, J., Galka, a, 2008. Phenotypic responses to water flow and wave exposure in aquatic plants. Acta Soc. Bot. Pol. 77, 59–65.

Temmerman, S., Meire, P., Bouma, T.J., Herman, P.M.J., Ysebaert, T., De Vriend, H.J., 2013. Ecosystem-based coastal defence in the face of global change. Nature 504, 79–83. doi:10.1038/nature12859

Teuchies, J., Jacobs, S., Oosterlee, L., Bervoets, L., Meire, P., 2013. Role of plants in metal cycling in a tidal wetland: implications for phytoremidiation. Sci. Total Environ. 445-446, 146–54. doi:10.1016/j.scitotenv.2012.11.088

Tonelli, M., Fagherazzi, S., Petti, M., 2010. Modeling wave impact on salt marsh boundaries. J. Geophys. Res. 115, C09028. doi:10.1029/2009JC006026

Turner, S.R., Taylor, N., Jones, L., 2001. Mutations of the secondary cell wall. Plant Mol. Biol. 47, 209–219. doi:10.1023/A:1010695818416

Van Soest, P.J., 1963. A rapid method for the determination of fiber and lignin. J. Assoc. Off. Agric. Chem. 46, 829–835.

Van Wesenbeeck, B.K., Van De Koppel, J., Herman, P.M.J., Bouma, T.J., 2008. Does scale-dependent feedback explain spatial complexity in salt-marsh ecosystems? Oikos 117, 152–159. doi:10.1111/j.2007.0030-1299.16245.x

Vandecasteele, B., De Vos, B., Tack, F.M.G., 2002. Heavy metal contents in surface soils along the Upper Scheldt river (Belgium) affected by historical upland disposal of dredged materials. Sci. Total Environ. 290, 1–14. doi:10.1016/S0048-9697(01)00966-4

Vandenbruwaene, W., Temmerman, S., Bouma, T.J., Klaassen, P.C., De Vries, M.B., Callaghan, D.P., Van Steeg, P., Dekker, F., Van Duren, L. a., Martini, E., Balke, T., Biermans, G., Schoelynck, J., Meire, P., 2011. Flow interaction with dynamic vegetation patches: Implications for biogeomorphic evolution of a tidal landscape. J. Geophys. Res. Earth Surf. 116, 1–13. doi:10.1029/2010JF001788

Wang, C., Temmerman, S., 2013. Does biogeomorphic feedback lead to abrupt shifts between alternative landscape states?: An empirical study on intertidal flats and marshes. J. Geophys. Res. Earth Surf. 118, 229–240. doi:10.1029/2012JF002474

Wang, X., Ren, H., Zhang, B., Fei, B., Burgert, I., 2012. Cell wall structure and formation of maturing fibres of moso bamboo (Phyllostachys pubescens) increase buckling resistance. J. R. Soc. Interface. doi:10.1098/rsif.2011.0462

Yang, S.L., 1998. The role of Scirpus marsh in attenuation of hydrodynamics and retention of fine sediment in the Yangtze Estuary. Estuar. Coast. Shelf Sci. 47, 227–233. doi:10.1006/ecss.1998.0348

Ysebaert, T., Yang, S.-L., Zhang, L., He, Q., Bouma, T.J., Herman, P.M.J., 2011. Wave attenuation by two contrasting ecosystem engineering salt marsh macrophytes in the intertidal pioneer zone. Wetlands 31, 1043–1054. doi:10.1007/s13157-011-0240-1