Transmissie van het Morogorovirus binnen populaties Mastomys natalensis in Tanzania

Joachim Mariën
Virussen in het wild: gevaarlijk voor (n)u en voor morgenMaar liefst 60.3% van de opkomende infectieziekten in de wereld (de zogenaamde ‘Emerging Infectious Diseases’) is afkomstig van dieren. Het merendeel daarvan is afkomstig van dieren in het wild. Hun opmars is te wijten aan toenemende mondialisering en veranderende sociaaleconomische factoren. Ook ecologische problemen, zoals houtontginning en opwarming van de aarde, hebben tot gevolg dat wilde dieren steeds minder beschikken over een geschikte habitat, waardoor het aantal contacten tussen mensen en dieren toeneemt.

Transmissie van het Morogorovirus binnen populaties Mastomys natalensis in Tanzania

Virussen in het wild: gevaarlijk voor (n)u en voor morgen

Maar liefst 60.3% van de opkomende infectieziekten in de wereld (de zogenaamde ‘Emerging Infectious Diseases’) is afkomstig van dieren. Het merendeel daarvan is afkomstig van dieren in het wild. Hun opmars is te wijten aan toenemende mondialisering en veranderende sociaaleconomische factoren. Ook ecologische problemen, zoals houtontginning en opwarming van de aarde, hebben tot gevolg dat wilde dieren steeds minder beschikken over een geschikte habitat, waardoor het aantal contacten tussen mensen en dieren toeneemt. Onderzoek aan de Universiteit Antwerpen (departement biologie) heeft als doel zo veel mogelijk te weten te komen over de impact van deze ziekten bij mensen en bij dieren. Hierdoor kunnen specifieke vaccinatiestrategieën worden ontwikkeld die de 'wilde virussen' een halt toeroepen.

Wilde virussen komen meestal per ongeluk terecht bij mensen. Normaal gezien zijn ze enkel aanwezig in hun echte gastheersoort, waar ze doorgaans weinig schade aanrichten. Onder bepaalde omstandigheden (bijvoorbeeld bij een beet van een besmet dier) kunnen virussen overspringen naar een secundaire gastheersoort. In de cellen van deze secundaire gastheer veroorzaken de virussen een ravage, waardoor de gastheer ziek wordt en in extremis sterft. Een actueel voorbeeld is het ebolavirus. Wetenschappers vermoeden dat dit virus onder normale omstandigheden voorkomt bij vleermuizen die leven in de tropische wouden van Afrika. De vleermuizen ondervinden zelf waarschijnlijk weinig last van het ebolavirus, maar zorgen er wel voor dat het virus zich kan vermeerderen. Mensen komen rechtstreeks of onrechtstreeks in contact met deze vleermuizen, waardoor besmetting en ziekte kunnen volgen. Het ebolavirus trekt op dit moment veel aandacht omwille van zijn hoge mortaliteitsgraad bij mensen. Er zijn echter nog een hele reeks andere beruchte virussen die van dieren op mensen worden overgedragen. Voorbeelden hiervan zijn: HIV (chimpansees), SARS-virus (vleermuizen), rabiësvirus (zoogdieren), hantavirus (knaagdieren), West-Nijlvirus (vogels), marburgvirus (vleermuizen),…

Een minder bekend voorbeeld van een wild virus dat overgedragen wordt van dier op mens is het lassavirus. Dit virus behoort tot de arenavirussen en komt voor in West-Afrika. Bij mensen veroorzaakt het de dodelijke ziekte lassakoorts. Jaarlijks worden 300.000 mensen besmet met dit virus waarvan er gemiddeld 5000 sterven. Het virus komt onder natuurlijke omstandigheden voor in populaties muizen (de Natal veeltepelmuis of Mastomys natalensis, zie figuur 1). Deze muizen zijn de primaire gastheer van het virus en zij worden, in tegenstelling tot mensen, niet ziek. De transmissie van dier op mens gebeurt door direct contact met urine of feces van veeltepelmuizen of via gecontamineerd voedsel. In sommige zeer arme gebieden geraken mensen besmet door het rechtstreeks eten van veeltepelmuizen als voedselbron. Door de hoge besmettelijkheid en hoge kans op sterfte bij infectie, wordt het lassavirus (net zoals het ebolavirus) beschouwd als een 'bioveiligheidsklasse 4' virus. Dit heeft tot gevolg dat onderzoek naar het lassavirus enkel mogelijk is in zeer gespecialiseerde laboratoria. Veldonderzoek is zeer gevaarlijk en erg duur.

Er bestaat een alternatieve onderzoeksmethode om het gevaarlijke veldonderzoek naar het lassavirus te vervangen. In Oost-Afrika werd recent een ander arenavirus ontdekt dat genetisch nauw verwant is aan het lassavirus en ook in dezelfde muizensoort voorkomt. Het kreeg de naam morogorovirus, omdat het voor de eerste keer werd waargenomen in de velden rondom de Tanzaniaanse stad Morogoro. Het morogorovirus heeft als voordeel dat het geen mensen besmet waardoor onderzoek minder risico's inhoudt. De overeenkomsten tussen het morogorovirus en het lassavirus zorgen ervoor dat ecologische modellen van het morogorovirus onrechtstreeks veel zouden kunnen vertellen over de ecologie van het lassavirus. Momenteel is nog veel onbekend over de ecologie van het morogorovirus, waardoor ecologische modellen moeilijk geparameteriseerd kunnen worden. Het is bijvoorbeeld nog steeds niet geweten ‘hoe, hoe snel en waar’ transmissie van het virus gebeurt binnen populaties veeltepelmuizen.

Voor dit onderzoek ging Joachim Mariën, masterstudent biologie aan de Universiteit Antwerpen, samen met een studiegenoot (Bram Vanden Broecke) en een begeleider (Benny Borremans) drie maanden naar Morogoro. Daar hebben ze, samen met twee techniekers van de Sokoine University of Agriculture, op vijf velden muizen gevangen via een vangst-merk-hervangst methode (zie figuren 2 en 3). Bij die methode worden muizen gevangen en gemerkt, zodat ze bij een volgende vangstsessie opnieuw herkenbaar zijn. De onderzoekers namen steeds bloed af van de gevangen dieren en noteerden de belangrijkste gastheerkarakteristieken (reproductieve status, geslacht en gewicht). Daarna lieten ze de dieren terug vrij in het veld in de hoop ze bij een volgende vangstsessie (één week later) opnieuw te vangen. In België controleerden ze de bloedstalen op de aanwezigheid van antilichamen tegen het morogorovirus. Antilichamen zijn namelijk een natuurlijk bewijs van vroegere infecties met het virus.

Joachim Mariën ontwikkelde vervolgens acht verschillende computermodellen die een infectie van het morogorovirus simuleerden in populaties veeltepelmuizen. De computermodellen hielden per tijdstip bij welke muizen vatbaar waren voor een infectie, welke muizen besmet waren en welke muizen antilichamen ontwikkelden tegen het virus. De simulaties van de verschillende modellen vergeleek hij met de velddata afkomstig van Morogoro. Daardoor werd het mogelijk om één van de acht modellen te selecteren die het best de realiteit ter plaatse benadert. Dat bleek een model te zijn waarbij rekening wordt gehouden met verticale en horizontale transmissie. Bij verticale transmissie wordt het virus van moeder op kind overgedragen tijdens de zwangerschap of tijdens de geboorte. Bij horizontale transmissie gebeurt de virusoverdracht door direct of indirect contact, bijvoorbeeld via speeksel. In het meest waarschijnlijke model bleken de muizen zowel acuut als chronisch geïnfecteerd. Via de beschreven methode kon Joachim ook de transmissiecoëfficiënt schatten. Die coëfficiënt bepaalt het tempo waarmee vatbare muizen geïnfecteerd worden met het morogorovirus.

De resultaten van dit onderzoek zijn belangrijk voor het opstellen van een gedetailleerd morogorovirus-knaagdier model. Via dat model wordt het mogelijk een densiteitsdrempelwaarde te berekenen. Dat is de drempel waaronder een infectie met het morogorovirus uitdooft. Deze kennis is cruciaal voor vaccinatiestrategieën in de toekomst waarbij men de primaire gastheer wil vaccineren om een epidemie tegen te gaan. Daarnaast zal dit model nog veel andere informatie bieden over de interactie tussen knaagdieren en virussen. Informatie die noodzakelijk is om de opmars van virussen in het wild een halt toe te roepen.

Bibliografie

 

Abbas, A.K., Lichtman, A.H. (2009). Basic immunology: Functions and disorders of the immune system. Saunders Elsevier, Philadelphia, p. 271.

Abbott, K. D., Ksiazek, T. G., & Mills, J. N. (1999). Long-term hantavirus persistence in rodent populations in central Arizona. Emerging Infectious Diseases, 5, 102-108.

Allen, L. J. S. (2008). An Introduction to Stochastic Epidemic Models: Chapter 3. Lecture Notes in Mathematics1945,  81-130.

Anderson, R.M., May, R.M. (1979). Population biology of infectious diseases: Part I. Nature, 280, 361-367.

Anderson, R. (1982). Modern Parasitology A Textbook of Parasitology. Blackwell Scientific Publications, Oxford.

Andersson, H., Britton, T. (2000). Stochastic Epidemic Models and their Statiatical Analysis, Lecture Notes in Statistics. Springer, NewYork.

Baldridge, J. R., & Buchmeier, M. J. (1992). Mechanisms of antibody-mediated protection against lymphocytic choriomeningitis virus Mechanisms of Antibody-Mediated Protection against Lymphocytic Choriomeningitis Virus Infection : Mother-to-Baby Transfer of Humoral Protectiont. J. Virol.66, 4252.

Bausch, D.G., Sesay, S.S., Oshin, B. (2004). On the front lines of Lassa fever: Aniru Conteh (1942-2004). Emerg. Infect. Dis., 10, 1889-1890.

Begon, M., Bennett, M., Bowers, R. G., French, N. P., Hazel, S. M., & Turner, J. (2002). A clarification of transmission terms in host-microparasite models: numbers, densities and areas. Epidemiology and Infection, 129, 147-53.

Begon, M., Townsend, C. R., Harper, J.L. (2006). Ecology: from individuals to ecosystems. Blackwell publishing, UK, p. 738.

Black, A. J., & McKane, A. J. (2012). Stochastic formulation of ecological models and their applications. Trends in Ecology & Evolution, 27, 337–45.

Boender, G. J., Meester, R., Gies, E., & De Jong, M. C. M. (2007). The local threshold for geographical spread of infectious diseases between farms. Preventive Veterinary Medicine, 82, 90-101.

Borremans, B., Hughes, N. K., Reijniers, J., Sluydts, V., Katakweba, A. a. S., Mulungu, L. S., Leirs, H. (2013). Happily together forever: temporal variation in spatial patterns and complete lack of territoriality in a promiscuous rodent. Population Ecology, 56, 109–118.

Borremans, B., Leirs, H., Gryseels, S., Günther, S., Makundi, R., & de Bellocq, J. G. (2011). Presence of Mopeia virus, an African arenavirus, related to biotope and individual rodent host characteristics: implications for virus transmission. Vector Borne and Zoonotic Diseases, 11, 1125–31.

Brownstein, J. S., Rosen, H., Purdy, D., Miller, J. R., Merlino, M., Mostashari, F., & Fish, D. (2002). Spatial Analysis of West Nile Virus: Rapid Risk Assessment of an Introduced Vector-Borne Zoonosis. Vector borne and zoonotic diseases, 2, 157–164.

Buckley S. M.Cabals J. (1970). Lassa fever, a new virus disease of man from West Africa. III. Isolation and characterization of the virus. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 19, 680-91.

Buckley SM, Casals J, Downs WG. (1970). Isolation and antigenic characterization of Lassa virus. Nature, 174, 227-174.

Burt WH (1943) Territoriality and home range concepts as applied to mammals. J Mammal 24:346–352.

Calisher, C. H., Nabity, S., Root, J. J., Fulhorst, C. F., & Beaty, B. J. (1999). Transmission of an arenavirus in white-throated woodrats (Neotoma albigula), southeastern Colorado, 1995-1999. Emerging Infectious Diseases, 7, 397–402.

Casals, J. (1975). Arenaviruses. The Yale Journal of Biology and Medicine, 48, 115–40.

Charrel, R. N., Coutard, B., Baronti, C., Canard, B., Nougairede, a, Frangeul, de Lamballerie, X. (2011). Arenaviruses and hantaviruses: from epidemiology and genomics to antivirals. Antiviral Research, 90, 102–14.

Charrel, R. N., & de Lamballerie, X. (2010). Zoonotic aspects of arenavirus infections. Veterinary Microbiology, 140, 213–20.

Chen, Y., Evans, J., & Feldlaufer, M. (2006). Horizontal and vertical transmission of viruses in the honey bee, Apis mellifera. Journal of Invertebrate Pathology, 92, 152–9.

Coetzee, C. G. (1975). The biology, behaviour, and ecology of Mastomys natalensis in Southern Africa. Bulletin of the World Health Organization, 52, 637-644 .

Collett D. (1999). Modelling Binary Data. Chapman & Hall/CRC, Boca Raton Florida, p. 24.

Daszak, P. (2000). Emerging Infectious Diseases of Wildlife-- Threats to Biodiversity and Human Health. Science, 287, 443–449.

Davis, S. A., Calvet, E., & Leirs, H. (2005). Fluctuating Rodent Populations and Risk to Humans from Rodent-Borne Zoonoses. Vector Borne and Zoonotic Diseases, 5, 305–314.

Davis, S., Trapman, P., Leirs, H., Begon, M., & Heesterbeek, J. a P. (2008). The abundance threshold for plague as a critical percolation phenomenon. Nature, 454, 634–7.

De Bellocq, J. G., Borremans, B., Katakweba, A., Makundi, R., Baird, S. J. E., Becker-Ziaja, B., Leirs, H. (2010). Sympatric occurrence of 3 arenaviruses, Tanzania. Emerging Infectious Diseases, 16, 692–5.

Demby, A. H., Inapogui, A., Kargbo, K., Koninga, J., Kourouma, K., Kanu, J., Bausch, D. G. (2001). Lassa Fever in Guinea: I. Epidemiology of Human Disease and Clinical Observations. vector borne and zoonotic diseases,4, 269-281.

Diekmann, O. & Heesterbeek, J. A. P. (2000). Mathematical epidemiology of infectious diseases: model building, analysis, and interpretation. Chichester: Wiley.

Dietz, K. (1967). Epidemics and rumors: A survey. J R Stat Soc Ser A, 130, 505-528.

Do, C. B. (2008). The Multivariate Gaussian Distribution Relationship to univariate Gaussians The covariance matrix.

Downs, W., Anderson, C.,  Spence, L., Aitken, T. Greenhall, A. (1963). Tacabire virus, a new agent isolatd from Artibeus bats and mosquitoes in Trinidad, West Indies. Am j Trop Med Hyg., 12, 640-646.

Dworsky, M., Yow, M., Stagno, S.,  Pass, R., Alford, C. (1983). Cytomegalovirus Infection of Breast Milk and Transmission in Infancy. American Academy of Pediatrics,  72,  255-299.

 

Edinger, T. O., Pohl, M. O., & Stertz, S. (2014). Entry of influenza A virus: host factors and antiviral targets. The Journal of General Virology, 95, 263–77.

Escutenaire, S., Chalon, P., Jaegere, F. De, Karelle-bui, L., Mees, G., Brochier, B., Pastoret, P. (2002). Habitat Influences on the Dynamics of Puumala virus Infection in Bank Voles ( Clethrionomys glareolus ), Emerging Infectious Diseases, 8, 930-936.

Fair, J., Jentes, E., Inapogui, A., Kourouma, K., Goba, A., Bah, A., Bausch, D. G. (2007). Lassa virus-infected rodents in refugee camps in Guinea: a looming threat to public health in a politically unstable region. Vector Borne and Zoonotic Diseases, 7, 167–71.

Fichet-Calvet, E., Lecompte, E., Koivogui, L., Daffis, S., & ter Meulen, J. (2008). Reproductive characteristics of Mastomys natalensis and Lassa virus prevalence in Guinea, West Africa. Vector Borne and Zoonotic Diseases, 8, 41–8.

Fisher-Hoch, S. P., Tomori, O., Nasidi, a, Perez-Oronoz, G. I., Fakile, Y., Hutwagner, L., & McCormick, J. B. (1995). Review of cases of nosocomial Lassa fever in Nigeria: the high price of poor medical practice. BMJ (Clinical Research Ed.), 311, 857–9.

Fulhorst, C. F., Ksiazek, T. G., Peters, C. J., & Tesh, R. B. (1999). Experimental infection of the cane mouse Zygodontomys brevicauda (family Muridae) with guanarito virus (Arenaviridae), the etiologic agent of Venezuelan hemorrhagic fever. Journal of Infectious Diseases, 180, 966.

Frame, J. D., Baldwin Jr, J. M., Gocke, D. J., & Troup, J. M. (1970). Lassa fever, a new virus disease of man from West Africa. I. Clinical description and pathological findings. American journal of tropical medicine and hygiene, 19, 670-76.

Gilleland, E. (2013). Package 'smoothie': Two-dimensional Field Smoothing. URL: http://www.ral.ucar.edu/staff/ericg

Gillespie D.T. (2001). Approximate accelerated stochastic simulation of chemically reacting systems. Journal of chemical physics, 115, 1716-1734.

Goyens, J., Reijniers, J., Borremans, B., & Leirs, H. (2013). Density thresholds for Mopeia virus invasion and persistence in its host Mastomys natalensis. Journal of Theoretical Biology, 317, 55–61.

Granjon L, Lavrenchenko L, Corti M, Coetzee N, Abdel Rahman E. (2011) Mastomys natalensis. In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species.

Grimm, V., Berger, U., Bastiansen, F., Eliassen, S., Ginot, V., Giske, J., DeAngelis, D. L. (2006). A standard protocol for describing individual-based and agent-based models. Ecological Modelling, 198, 115–126.

Günther, S., Hoofd, G., Charrel, R., Röser, C., Becker-Ziaja, B., Lloyd, G., Leirs, H. (2009). Mopeia Virus–related Arenavirus in Natal Multimammate Mice , Morogoro, Tanzania. Emerging Infectious Diseases, 15, 2008–2012.

Günther, S., & Lenz, O. (2004). Lassa virus. Critical Reviews In Clinical Laboratory Sciences, 41, 339–390.

Hay, S., & Kannourakis, G. (2002). A time to kill: viral manipulation of the cell death program. The Journal of General Virology, 83, 1547–64.

Hethcotet, H. W. (2002). The Mathematics of Infectious Diseases. Society for Industrial and Applied Mathematics, 42, 599–653.

Isaäcson, M. (2001). Viral hemorrhagic fever hazards for travelers in Africa. Clinical Infectious Diseases. The Infectious Diseases Society of America, 33, 1707–12.

Johnson, K.M.,   Mackenzie, R.B.,  Webb, P. A. , Kuns, M. L. (1965). Chronic Infection of Rodents by Machupo Virus. Science, 17, 1618-1619.

Johnson, L. R., & Briggs, C. J. (2011). Parameter inference for an individual based model of chytridiomycosis in frogs. Journal of Theoretical Biology, 277, 90–8.

Jones, K. E., Patel, N. G., Levy, M. a, Storeygard, A., Balk, D., Gittleman, J. L., & Daszak, P. (2008). Global trends in emerging infectious diseases. Nature, 451, 990–3.

Keeling M. J., Rohani, P. (2008). Modeling infectious disease in humans and animals. Princeton university press, New Jersey.

Kelly, J. D., Barrie, M. B., Ross, R. a, Temple, B. a, Moses, L. M., & Bausch, D. G. (2013). Housing equity for health equity: a rights-based approach to the control of Lassa fever in post-war Sierra Leone. BMC International Health and Human Rights, 13, 1186-1472.

Kennis, J., Sluydts, V., Leirs, H., & van Hooft, W. F. P. (2008). Polyandry and polygyny in an African rodent pest species, Mastomys natalensis. Mammalia, 72, 150–160.

Kermack, W.O., McKendrick, A.G. (1927). A contribution to the Mathematical Theory of Epidemics. Proc. Roy. Soc. Lon. A, 155, 700-711.

Kernéis, S., Koivogui, L., Magassouba, N., Koulemou, K., Lewis, R., Aplogan, A., Fichet-Calvet, E. (2009). Prevalence and risk factors of Lassa seropositivity in inhabitants of the forest region of Guinea: a cross-sectional study. PLoS Neglected Tropical Diseases, 3, 548-555.

Khan, S. H., Goba, A., Chu, M., Roth, C., Healing, T., Marx, A., Bausch, D. G. (2008). New opportunities for field research on the pathogenesis and treatment of Lassa fever. Antiviral Research, 78, 103–15.

King, A.M.Q.,  Lefkowitz, E.J.,   Carstens, E.B. (2012). Virus taxonomy: classification and nomenclature of viruses: Ninth Report of the International ommittee on Taxonomy of Viruses. Elseviers, Londen.

Kronmann, K.C., Nimo-Paintsil,S., Guirguis, F.,   Kronmann, L.C.,  Bonney, K.,  Obiri-Danso, K.,  Ampofo, W.,  Fichet-Calvet, E. (2013). Two Novel Arenaviruses Detected in Pygmy Mice, Ghana. Emerging Infectious Diseases, 19, 1835-1832.

Lindsey, R.,  Boorman, G.A.,  Collins, M. J.,  Hsu,  J.H., Van Hoosier, G., Wagner, J.E. (1991).  Infectious diseases of mice and rats: a report of the Institute of Laboratory Animal Resources Committee on Infectious Diseases of Mice and Rats. National Academy Press, Washington, D.C.

Lehman-Grube F. (1971). Lymphocytic choriomeningitis virus. Virology Monographs, 10, 1–73.

Leirs, H., Verheyen, W., Michiels, M., Verhagen, R., Stuyck, J. (1989). The relation between rainfall and the breeding season of Mastomys natalensis (Smith, 1834) in Morogoro, Tanzania. Ann. Soc. R. Zool. Belg, 119, 59-64.

 

Leirs, H. (1994). Population ecology of Mastomys natalensis (Smith, 1834). Implications for rodent control in Africa. Belgian Administration for Development Cooperation, Agricultural Ed. N°35, Brussels.

Leroy, E.M., Kumulungui, B.,  Pourrut, X.,  Rouquet, P.,  Hassanin, A.,  Yaba, P.,  Délicat, A.,  Paweska, J.T.,  Gonzalez, J.,   Swanepoel, R. (2005). Fruit bats as reservoirs of Ebola virus. Nature438, 575-576

Li, W., Shi, Z., Yu, M., Ren, W., Smith, C., Epstein, J. H., Wang, L.-F. (2005). Bats are natural reservoirs of SARS-like coronaviruses. Science, 310, 676–9.

Lipsitch, M.,  Siller, S.,  Nowak, M.A. (1996). The evolution of virulence in pathogens with vertical and horizontal transmission. Evolution, 50, 1729-1741.

Lloyd-Smith, J. O., Cross, P. C., Briggs, C. J., Daugherty, M., Getz, W. M., Latto, J., Swei, A. (2005). Should we expect population thresholds for wildlife disease? Trends in Ecology and Evolution, 20, 511–519.

Lukashevich, I. S., Maryankova, R., Vladyko, a S., Nashkevich, N., Koleda, S., Djavani, M., Salvato, M. S. (1999). Lassa and Mopeia virus replication in human monocytes/macrophages and in endothelial cells: different effects on IL-8 and TNF-alpha gene expression. Journal of Medical Virology, 59, 552–60.

Macdonald, G. (1956). Theory of the eradication of malaria. Bulletin of the World Health Organization, 15, 369–87.

McCallum, H., Barlow, N., & Hone, J. (2001). How should pathogen transmission be modelled? Trends in Ecology and Evolution, 16, 295–300.

McCormick JB, Webb PA, Krebs JW, Johnson KM, Smith ES. (1987). A prospective study of the epidemiology and ecology of Lassa fever. J Infect Dis., 155, 437–44.

Mills, JN, Ellis, BA, McKee, KT, et al. (1994). A longitudinal study of Junin virus activity in the rodent reservoir of Argentine hemorrhagic fever. Am J Trop Med Hyg., 47, 749–763.

Mills, J. N., Ellis, B. a, Childs, J. E., McKee, K. T., Maiztegui, J. I., Peters, C. J., Jahrling, P. B. (1994). Prevalence of infection with Junin virus in rodent populations in the epidemic area of Argentine hemorrhagic fever. The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 51, 554–62.

Mims, C. A. (1966). Immunofluorescent study of the carrier state and mechanism of vertical transmission in lymphocytic choriomeningitis virus infection in mice. J. Pathol. Bacteriol, 91, 395-402.

Mims, C. A. (1969). Effect on the foetus of maternal infection with lymphocytic choriomeningitis (LCM) virus. J. Infect. Dis., 120, 582-597.

Mims, C.A. (1981). Vertical transmission of viruses. Microbiological Reviews, 45(2), 267–86.

Monath TP, Newhouse VF, Kemp GE, Setzer HW, Cacciapuoti A. (1974).  Lassa virus isolation from Mastomys natalensis rodents during an epidemic in Sierra Leone. Science, 185, 263–5.

Monath, T. P. (1994). Yellow fever and dengue: the interactions of virus, vector and host in the re-emergence of epidemic disease. Seminars in virology, 5, 133-145.

Monadjem, A., Perrin, M., (1998). The effect of supplementary food on the home range of the multimammate mouse Mastomys natalensis. S. Afr. J. Wildl. Res., 28, 347–356.

Musser GC, Carleton MD. (2005). Superfamily Muroidea. In: Wilson DE, Reeder DM, eds. Mammal species of the world: a taxonomic and geographic reference, Vol. 2. Baltimore: Johns Hopkins University Press, 894–1531.

Mwanjabe, P. S., Sirima, F. B., & Lusingu, J. (2002). Crop losses due to outbreaks of Mastomys natalensis (Smith, 1834) Muridae, Rodentia, in the Lindi Region of Tanzania. International Biodeterioration & Biodegradation, 49, 133–137.

Nagelkerke, N.J.D. (1991). A Note on a General Definition of the Coefficient of Determination. Biometrika, 78, 691-692.

Neerinckx, S. B., Peterson, A. T., Gulinck, H., Deckers, J., & Leirs, H. (2008). Geographic distribution and ecological niche of plague in sub-Saharan Africa. International Journal of Health Geographics, 7, 54-60.

Otteson, E. W., J. Riolo, J. E. Rowe, S. T. Nichol, T. G. Ksiazek, P. E. Rollin, and S. C. St. Jeor. (1996). Occurrence of hantavirus within the rodent population of northeastern California and Nevada. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 54, 127-133.

Packer, C., Altizer, S., Appel, M., Martenson, J., O'Brien, J., Hofmann-Lehmann R.,Lutz, H. (1999). Viruses of the Serengeti : patterns of infection and in African mortality lions. British Ecological Society, 68, 1161–1178.

Perry-Castañeda Library. (2014). URL http://www.mappery.com.

Picket, S. T. A.,  Cadenasso, M. L. (1995). Landscape Ecology: Spatial Heterogeneity in Ecological Systems. Science21 ,331-334.

Prediger, E. (1999). Get the RNA Out Intact. Ambion Technotes, 6, 1-2.

R Development Core Team (2014). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL http://www.R-project.org.

Rai, S. K., Cheung, D. S., Wu, M. S., Warner, T. F., & Salvato, M. S. (1996). Murine infection with lymphocytic choriomeningitis virus following gastric inoculation. Journal of Virology, 70, 7213–8.

Rai, S. K., Micales, B. K., Wu, M. S., Cheung, D. S., Pugh, T. D., Lyons, G. E., & Salvato, M. S. (1997). Animal Model Timed Appearance of Lymphocytic Choriomeningitis Virus after Gastric Inoculation of Mice. American Journal of Pathology, 151, 633–639.

Reijniers, J., Davis, S., Begon, M., Heesterbeek, J. a P., Ageyev, V. S., & Leirs, H. (2012). A curve of thresholds governs plague epizootics in Central Asia. Ecology Letters, 15, 554–60.

Riley, S. (2007). Large-scale spatial-transmission models of infectious disease. Science, 316, 1298–301.

Root, J. J., Wilson, K. R., Calisher, C. H., Wagoner, K. D., Ken, D., Yates, T. L., Barry, J. (2014). Spatial clustering of murid rodents infected with hantaviruses : implications from meta-analyses. Ecological Society of America is, 15, 565-574.

Rossi, C., & Jenik, P. (1996). Immunological identification of Tacaribe virus proteins. Res. Virol., 147, 203-211.

Shirley, M. D. F., Rushton, S. P., Smith, G. C., South, A. B., & Lurz, P. W. W. (2003). Investigating the spatial dynamics of bovine tuberculosis in badger populations: evaluating an individual-based simulation model. Ecological Modelling, 167, 139–157.

Simonsen, L., Clarke, M. J., Schonberger, L. B., Arden, N. H., Cox, N. J., & Fukuda, K. (1998). Pandemic versus epidemic influenza mortality: a pattern of changing age distribution. The Journal of Infectious Diseases, 178, 53–60.

Skinner HH, Knight EH. (1974). Factors influencing pre-natal infection of mice with lymphocytic choriomeningitis virus. Arch Gesamte Virus- forsch., 46,1–10.

Slingenbergh, J., Gilbert, M., Balogh, K. De, & Wint, W. (2004). Ecological sources of zoonotic diseases Factors affecting the emergence. Rev . sci. tech., 23, 467–484.

Sluydts, V., Crespin, L., Davis, S., Lima, M., & Leirs, H. (2007). Survival and maturation rates of the African rodent, Mastomys natalensis: density-dependence and rainfall. Integrative Zoology, 2, 220–32.

Sluydts, V., Davis, S., Mercelis, S., & Leirs, H. (2009). Comparison of multimammate mouse (Mastomys natalensis) demography in monoculture and mosaic agricultural habitat: Implications for pest management. Crop Protection, 28, 647–654.

Society, S., & General, S. A. (2008). Epidemics and Rumours : A Survey. Journal of the Royal Statistical Society, 130, 505–528.

Stenglein, M. D., Sanders, C., Kistler, A. L., Ruby, J. G., Franco, J. Y., Reavill, D. R., & Dunker, F. (2012). Identification , Characterization , and In Vitro Culture of Highly Divergent Arenaviruses from Boa Constrictors and Annulated Tree Boas : Candidate Etiological Agents for Snake Inclusion Body Disease, mbio.asm.org, 3, 1-12. 

Swinton, J. et al. (1998) Persistence thresholds for phocine distemper virus infection in harbour seal Phoca vitulina metapopulations. J. Anim. Ecol., 67, 54–68.

Szmaragd, C., Wilson, A. J., Carpenter, S., Wood, J. L. N., Mellor, P. S., & Gubbins, S. (2009). A modeling framework to describe the transmission of bluetongue virus within and between farms in Great Britain. PloS One, 4, 1-10.

Tagliapietra, V., Rosà, R., Hauffe, H. C., Laakkonen, J., Voutilainen, L., Vapalahti, O., Rizzoli, A. (2009). Spatial and temporal dynamics of lymphocytic choriomeningitis virus in wild rodents, northern Italy. Emerging Infectious Diseases, 15, 1019–25.

Telfer, S., Begon, M. M., Hazel, S. M. M., Bown, K. J., Carslake, D., Cavanagh, R., … Bennett, M. (2003). Rodents, cowpox virus and islands: densities, numbers and thresholds. Journal of Animal Ecology, 72, 343–355.

Ter Meulen J, Lukashevich I, Sidibe K, Inapogui A, Marx M, Dorlemann A, Yansane ML, Koulemou K, Chang-Claude J, Schmitz H. (1996). Hunting of peridomestic rodents and consumption of their meat as possible risk factors for rodent-to-human transmission of Lassa virus in the Republic of Guinea. Am J Trop Med Hyg.,  55, 661–666.

Thulke, H.-H., & Eisinger, D. (2008). The strength of 70%: revision of a standard threshold of rabies control. Developments in Biologicals, 131, 291–8.

Traub, E. (1936). An epidemic in a mouse colony due to the virus of acute lymphocytic choriomeningitis. J. Exp. Med.,  63, 533–542.

Uchmahski, J.,  Grimm, V. (1996). Individual-based modelling in ecology: what makes the difference? Elsevier Science Ltd, 11, 437-441.

Van Hooft, P., Cosson, J. F., VibePetersen, S., & Leirs, H. (2008). Dispersal in Mastomys natalensis mice: use of fine‐scale genetic analyses for pest management. Hereditas, 145, 262-273.

Veenstra, A. J. F. (1958). The behaviour of the multimam mate mouse, Rattus (Mastomys) natalensis (A. Smith). Anim. Behav., 6, 195-206.

Vennemal, H., Godeke, G., Rossen, J. W. A., Voorhout, W. F., Horzinek, M. C., Opstelten, D. E., & Rottier, P. J. M. (1996). Nucleocapsid-independent assembly of coronavirus-like particles by co-expression of viral envelope protein genes. The EMBO Journal, 15, 2020–2028.

Vitullo, a D., & Merani, M. S. (1988). Is vertical transmission sufficient to maintain Junin virus in nature? The Journal of General Virology, 69, 1437–40.

Vitullo AD, Merani MS. (1990). Vertical transmis sion of Junin virus in experimentally infectedadult Calomys musculinus. Intervirology, 31, 339-344.

Walker, D. H., Wulff, H., Lange, J. V, & Murphy, F. a. (1975). Comparative pathology of Lassa virus infection in monkeys, guinea-pigs, and Mastomys natalensis. Bulletin of the World Health Organization, 52, 523–34.

Webb, P. a, Justines, G., & Johnson, K. M. (1975). Infection of wild and laboratory animals with Machupo and Latino viruses. Bulletin of the World Health Organization, 52, 493–9.

Wulff, H., McIntosh, B. M., Hamner, D. B., & Johnson, K. M. (1977). Isolation of an arenavirus closely related to Lassa virus from Mastomys natalensis in south-east Africa. Bulletin of the World Health Organization, 55, 441–444.

Zapata, J. C., & Salvato, M. S. (2013). Arenavirus variations due to host-specific adaptation. Viruses, 5(1), 241–78.

Zhou, Y., Zhang, W., Yuan, S., & Hu, H. (2014). Persistence and extinction in stochastic sirs models with general nonlinear incidence rate, 2014(42), 1–17.

Zou, L., Zhang, W., & Ruan, S. (2010). Modeling the transmission dynamics and control of hepatitis B virus in China. Journal of Theoretical Biology, 262, 330–8.

 

 

 

 

 

 

 

 

Universiteit of Hogeschool
Cel- en systeembiologie
Publicatiejaar
2014
Kernwoorden
Share this on: