Recurrence patterns following multimodality treatment of esophageal carcinoma.

Hendrik Thoen Wim Ceelen Tom Boterberg Piet Pattyn
Waar schiet de behandeling van lokaal gevorderde slokdarmkanker tekort?1. Slokdarmkanker: een ‘silent killer’Slokdarmkanker heeft een uitgesproken dodelijk karakter. Minder dan 1 op 4 gediagnosticeerde patiënten is nog in leven na vijf jaar. Dit is grotendeels te wijten aan het laattijdig optreden van symptomen. Wanneer de patiënt bijvoorbeeld slikproblemen krijgt, is de kanker meestal reeds ver gevorderd of uitgezaaid naar andere organen. De kans op genezing is dan quasi nihil. Zelfs van de patiënten met lokaal gevorderde kanker hervalt 65% binnen vijf jaar na behandeling.

Recurrence patterns following multimodality treatment of esophageal carcinoma.

Waar schiet de behandeling van lokaal gevorderde slokdarmkanker tekort?

1. Slokdarmkanker: een ‘silent killer’

Slokdarmkanker heeft een uitgesproken dodelijk karakter. Minder dan 1 op 4 gediagnosticeerde patiënten is nog in leven na vijf jaar. Dit is grotendeels te wijten aan het laattijdig optreden van symptomen. Wanneer de patiënt bijvoorbeeld slikproblemen krijgt, is de kanker meestal reeds ver gevorderd of uitgezaaid naar andere organen. De kans op genezing is dan quasi nihil. Zelfs van de patiënten met lokaal gevorderde kanker hervalt 65% binnen vijf jaar na behandeling. De overleving na herval bedraagt amper 11 maanden. Dit zijn duidelijke cijfers. Vandaar de evidente vraag: “Waar loopt het fout?”.

2. Lokaal gevorderde kanker en behandeling

‘Lokaal’ impliceert dat de tumor zich enkel beperkt tot de slokdarm en dus nog niet is uitgezaaid. ‘Gevorderd’ betekent dat de tumor reeds diep is ingegroeid in de slokdarmwand, al dan niet gecombineerd met aantasting van lokale lymfeklieren. In principe zijn deze patiënten nog te genezen. Er wordt dan ook een curatieve behandeling opgestart van gelijktijdige chemotherapie en radiotherapie (bestraling). Daarna wordt door de chirurg een groot deel van de slokdarm weggenomen. Omdat verschillende behandelingsmodaliteiten gebruikt worden, wordt gesproken van een multimodale behandeling. Chemotherapie maakt tumorcellen gevoeliger aan bestraling, terwijl bestraling van de slokdarm het tumorvolume reduceert. Op deze manier wordt de kans op een volledige chirurgische verwijdering van de kanker groter.

3. Het bestralingsveld

Het bestralingsveld definieert het bestraald volume in en rondom de slokdarm dat de hoogste dosis krijgt. De tumor moet in principe volledig in dit bestralingsveld liggen. Hoewel de chirurg tracht om het meeste weefsel in dit bestralingsveld te verwijderen, is het onvermijdelijk dat resten in de patiënt achterblijven. Indien deze resten nog vitaal tumorweefsel bevatten, kan lokaal herval of recidief optreden. Het is dus interessant om te weten hoeveel patiënten hervallen in het bestralingsveld, aangezien dit een maat is voor de lokale tumorcontrole van de multimodale behandeling.

4. Evaluatie van de lokale controle

In deze studie hebben we de lokale controle van de multimodale behandeling geëvalueerd door na te gaan hoeveel patiënten tumorrecidief ontwikkelden in het bestralingsveld. In totaal werden 80 patiënten geïncludeerd. Alle patiënten werden behandeld in het UZ Gent tussen 2003 en 2013. Slechts 6 (8%) patiënten hadden recidief in het bestralingsveld, wat betekent dat de huidige multimodale behandeling een excellente lokale controle biedt. Jammer genoeg is dit niet het einde van het verhaal. Hoe kunnen we de tegenvallende overlevingscijfers anders verklaren?

5. Recidieven op afstand

Een groot probleem bij slokdarmkanker is de snelle verspreiding van tumorcellen naar andere organen. We spreken van metastasen. Indien deze gedetecteerd worden na behandeling, spreken we van recidieven op afstand. In onze studiegroep had 64% van de patiënten een tumorrecidief (lokaal en/of op afstand). Lokale recidieven werden gedetecteerd bij 39%, terwijl 59% van de patiënten recidieven op afstand had ontwikkeld. Van de patiënten met lokaal recidief hadden maar liefst 87% gelijktijdig een of meerdere recidieven op afstand. De meeste recidieven op afstand kwamen voor in de longen (29%), de lever (19%) en het bot (19%). Bovenstaande cijfers illustreren duidelijk waarom de overleving laag blijft ondanks de goede lokale controle van de behandeling. De hoofdreden voor het therapeutisch falen is immers het talrijk voorkomen van recidieven op afstand. Deze kunnen niet bestreden worden met lokale behandelingstechnieken zoals bestraling en/of chirurgie. Het lijkt dan ook eerder nuttig om meer chemotherapie te integreren in het behandelingsschema van lokaal gevorderd slokdarmkanker. Anderzijds is meer onderzoek nodig om effectievere chemotherapeutische geneesmiddelen te ontwikkelen, aangezien de doeltreffendheid van de huidige geneesmiddelen dikwijls ontoereikend is om agressieve slokdarmkanker adequaat te behandelen.

6. Radiotherapie en longmetastasen

Bijna 1 op 3 patiënten ontwikkelde uitzaaiingen in de longen. Longmetastasen waren dan ook met voorsprong de meest voorkomende recidieven op afstand. Dit stemt niet volledig overeen met gegevens uit de literatuur, aangezien het aandeel patiënten met longmetastasen in de meeste studies aanzienlijk kleiner is. Geen van deze studies gebruikte echter radiotherapie in het behandelingsschema. Kan radiotherapie de verspreiding van tumorcellen in de longen bevorderen? Om dit verder te onderzoeken werden de stralingsdosissen op de longen vergeleken tussen patiënten met en zonder longmetastasen. Er bleek inderdaad een significant verschil te bestaan in stralingsdosis tussen beide groepen. Bovendien bleken patiënten met een minimale dosis tussen 15.7 en 29.7 Gy in het longvolume rond de slokdarm een 3.32 keer hoger risico te hebben op longmetastasen. Het lijkt er dus op dat lagere dosissen niet voldoende zijn om de verspreiding van uitzaaiingen naar de longen te bevorderen, terwijl hogere dosissen te veel schade aanrichten zodat metastasen zich niet in de longen kunnen nestelen.

7. Hoe stimuleert radiotherapie uitzaaiing?

Radiotherapie gestimuleerde uitzaaiing van tumorcellen is reeds uitvoerig beschreven in de literatuur, maar is tot op heden enkel aangetoond in dierstudies. In deze studies zijn er een aantal processen beschreven die dit effect kunnen verklaren. Het eerste effect is het ‘tumor bed effect’. Door bestraling van tumorweefsel, zou een natuurlijke selectie optreden van kankercellen die kunnen overleven in de zuurstofarme condities van het beschadigde weefsel. Nu zijn het net cellen met deze eigenschappen die beschikken over metastatische capaciteiten, wat betekent dat zij zich kunnen losmaken uit hun omgeving en zo in de bloedbaan terecht komen. Vervolgens kunnen zij dan via het bloed verspreid worden naar andere organen. Waarom komen deze cellen dan voornamelijk terecht in de longen en niet op andere plaatsen in het lichaam? Dit kan mogelijks verklaard worden door een tweede mechanisme. Gelijktijdige bestraling van het gezonde longweefsel rond de slokdarm beschadigt de longen. Hierdoor worden bepaalde structuren blootgesteld aan circulerende tumorcellen in de bloedbaan waarop deze laatste zich gemakkelijker kunnen vasthechten. De tumorcellen worden dus vastgehouden ter hoogte van de longen, waar zij zich verder ontwikkelen tot metastasen.

8. Besluit

De huidige behandeling van lokaal gevorderde slokdarmkanker geeft lokaal uitstekende resultaten. Het grote probleem zijn echter de recidieven op afstand die zich presenteren als uitzaaiingen in verschillende organen. Een deel van deze uitzaaiingen naar de longen wordt mogelijks gestimuleerd door radiotherapie. Indien mogelijk, lijkt het dan ook aangewezen om de stralingsdosis op de longen tot een minimum te beperken.

Bibliografie

Bibliografie

1.             Kamangar, F., G.M. Dores, and W.F. Anderson, Patterns of cancer incidence, mortality, and prevalence across five continents: defining priorities to reduce cancer disparities in different geographic regions of the world. Journal of clinical oncology : official journal of the American Society of Clinical Oncology, 2006. 24(14): p. 2137-2150.

2.             Cancer incidence in Belgium, 2008. Belgian Cancer Registry, Brussels 2011.

3.             Lambert, R. and P. Hainaut, The multidisciplinary management of gastrointestinal cancer. Epidemiology of oesophagogastric cancer. Best practice & research. Clinical gastroenterology, 2007. 21(6): p. 921-945.

4.             Daly, J.M., et al., Esophageal cancer: results of an American College of Surgeons Patient Care Evaluation Study. Journal of the American College of Surgeons, 2000. 190(5): p. 562-72; discussion 572-3.

5.             Demeester, S.R., Epidemiology and biology of esophageal cancer. Gastrointestinal cancer research : GCR, 2009. 3(2 Suppl): p. S2-5.

6.             Pohl, H. and H.G. Welch, The role of overdiagnosis and reclassification in the marked increase of esophageal adenocarcinoma incidence. Journal of the National Cancer Institute, 2005. 97(2): p. 142-146.

7.             Brown, L.M., S.S. Devesa, and W.H. Chow, Incidence of adenocarcinoma of the esophagus among white Americans by sex, stage, and age. Journal of the National Cancer Institute, 2008. 100(16): p. 1184-1187.

8.             Bollschweiler, E., et al., Demographic variations in the rising incidence of esophageal adenocarcinoma in white males. Cancer, 2001. 92(3): p. 549-555.

9.             Botterweck, A.A., et al., Trends in incidence of adenocarcinoma of the oesophagus and gastric cardia in ten European countries. International journal of epidemiology, 2000. 29(4): p. 645-654.

10.          Crane, L.M., et al., Oesophageal cancer in The Netherlands: increasing incidence and mortality but improving survival. European journal of cancer (Oxford, England : 1990), 2007. 43(9): p. 1445-1451.

11.          Enzinger, P.C. and R.J. Mayer, Esophageal cancer. The New England journal of medicine, 2003. 349(23): p. 2241-2252.

12.          Ferlay, J., et al., Estimates of worldwide burden of cancer in 2008: GLOBOCAN 2008. International journal of cancer. Journal international du cancer, 2010. 127(12): p. 2893-2917.

13.          Cancer survival in Belgium. Belgian Cancer Registry, Brussels 2012.

14.          Gamliel, Z. and M.J. Krasna, Multimodality treatment of esophageal cancer. The Surgical clinics of North America, 2005. 85(3): p. 621-630.

15.          Wiedmann, M.W. and J. Mössner, New and emerging combination therapies for esophageal cancer. Cancer management and research, 2013. 5: p. 133-146.

16.          Blom, R.L., et al., Survival after recurrent esophageal carcinoma has not improved over the past 18 years. Annals of surgical oncology, 2013. 20(8): p. 2693-2698.

17.          Watanabe, H., J.R. Jass, and L.H. Sobin, Histological Classification of Oesophageal Tumours, in Histological Typing of Oesophageal and Gastric Tumours. 1990, Springer Berlin Heidelberg. p. 5-6.

18.          Crew, K.D. and A.I. Neugut, Epidemiology of upper gastrointestinal malignancies. Seminars in oncology, 2004. 31(4): p. 450-464.

19.          Holmes, R.S. and T.L. Vaughan, Epidemiology and pathogenesis of esophageal cancer. Seminars in radiation oncology, 2007. 17(1): p. 2-9.

20.          Zhang, Y., Epidemiology of esophageal cancer. World journal of gastroenterology : WJG, 2013. 19(34): p. 5598-5606.

21.          Layke, J.C. and P.P. Lopez, Esophageal cancer: a review and update. American family physician, 2006. 73(12): p. 2187-2194.

22.          Pennathur, A., et al., Oesophageal carcinoma. Lancet, 2013. 381(9864): p. 400-412.

23.          Vaughan, T.L., et al., Obesity, alcohol, and tobacco as risk factors for cancers of the esophagus and gastric cardia: adenocarcinoma versus squamous cell carcinoma. Cancer Epidemiology Biomarkers & Prevention, 1995. 4(2): p. 85-92.

24.          Lee, C.-H., et al., Carcinogenetic impact of alcohol intake on squamous cell carcinoma risk of the oesophagus in relation to tobacco smoking. European Journal of Cancer, 2007. 43(7): p. 1188-1199.

25.          Gammon, M.D., et al., Tobacco, alcohol, and socioeconomic status and adenocarcinomas of the esophagus and gastric cardia. Journal of the National Cancer Institute, 1997. 89(17): p. 1277-1284.

26.          Yang, S.J., et al., Genetic polymorphisms of ADH2 and ALDH2 association with esophageal cancer risk in southwest China. World journal of gastroenterology : WJG, 2007. 13(43): p. 5760-5764.

27.          Zeka, A., R. Gore, and D. Kriebel, Effects of alcohol and tobacco on aerodigestive cancer risks: a meta-regression analysis. Cancer Causes & Control, 2003. 14(9): p. 897-906.

28.          Lagergren, J., et al., Symptomatic gastroesophageal reflux as a risk factor for esophageal adenocarcinoma. The New England journal of medicine, 1999. 340(11): p. 825-831.

29.          Pennathur, A., R.J. Landreneau, and J.D. Luketich, Surgical aspects of the patient with high-grade dysplasia. Seminars in thoracic and cardiovascular surgery, 2005. 17(4): p. 326-332.

30.          Schnell, T.G., et al., Long-term nonsurgical management of Barrett's esophagus with high-grade dysplasia. Gastroenterology, 2001. 120(7): p. 1607-1619.

31.          Rastogi, A., et al., Incidence of esophageal adenocarcinoma in patients with Barrett's esophagus and high-grade dysplasia: a meta-analysis. Gastrointestinal Endoscopy, 2008. 67(3): p. 394-398.

32.          Nieman, K.M., et al., Adipose tissue and adipocytes support tumorigenesis and metastasis. Biochimica et biophysica acta, 2013. 1831(10): p. 1533-1541.

33.          Mafune, K.I., Y. Tanaka, and K. Takubo, Autopsy findings in patients with esophageal carcinoma: comparison between resection and nonresection groups. Journal of surgical oncology, 2000. 74(3): p. 196-200.

34.          Rice Md, T.W., et al., Esophageal Carcinoma: Depth of Tumor Invasion Is Predictive of Regional Lymph Node Status. The Annals of Thoracic Surgery, 1998. 65(3): p. 787-792.

35.          Rice, T.W., Superficial oesophageal carcinoma: is there a need for three-field lymphadenectomy? The Lancet, 1999. 354(9181): p. 792-794.

36.          Goseki, N., M. Koike, and M. Yoshida, Histopathologic characteristics of early stage esophageal carcinoma. A comparative study with gastric carcinoma. Cancer, 1992. 69(5): p. 1088-1093.

37.          Murakami, G., et al., Direct lymphatic drainage from the esophagus into the thoracic duct. Surgical and radiologic anatomy : SRA, 1994. 16(4): p. 399-407.

38.          Kuge, K., et al., Submucosal territory of the direct lymphatic drainage system to the thoracic duct in the human esophagus. The Journal of Thoracic and Cardiovascular Surgery, 2003. 125(6): p. 1343-1349.

39.          Hagen, J.A., et al., Curative resection for esophageal adenocarcinoma: analysis of 100 en bloc esophagectomies. Annals of surgery, 2001. 234(4): p. 520-30; discussion 530-1.

40.          Tachibana, M., et al., Esophageal cancer with distant lymph node metastasis: prognostic significance of metastatic lymph node ratio. Journal of clinical gastroenterology, 2000. 31(4): p. 318-322.

41.          Katayama, A., et al., Autopsy findings in patients after curative esophagectomy for esophageal carcinoma. Journal of the American College of Surgeons, 2003. 196(6): p. 866-873.

42.          Bhansali, M.S., et al., Pattern of recurrence after extended radical esophagectomy with three-field lymph node dissection for squamous cell carcinoma in the thoracic esophagus. World journal of surgery, 1997. 21(3): p. 275-281.

43.          Ceelen, W., P. Pattyn, and M. Mareel, Surgery, wound healing, and metastasis: Recent insights and clinical implications. Critical Reviews in Oncology/Hematology, 2014. 89(1): p. 16-26.

44.          Von Essen, C., Radiation enhancement of metastasis: a review. Clinical & experimental metastasis, 1991. 9(2): p. 77-104.

45.          Roviello, F., et al., Prospective study of peritoneal recurrence after curative surgery for gastric cancer. British Journal of Surgery, 2003. 90(9): p. 1113-1119.

46.          Evans, J.A., et al., The role of endoscopy in the assessment and treatment of esophageal cancer. Gastrointestinal Endoscopy, 2013. 77(3): p. 328-334.

47.          Sobin, L.H., M.K. Gospodarowicz, and C. Wittekind, TNM classification of malignant tumours. 2011: John Wiley & Sons.

48.          Kaushik, N., et al., Endoscopic Ultrasound Compared With Laparoscopy for Staging Esophageal Cancer. The Annals of Thoracic Surgery, 2007. 83(6): p. 2000-2002.

49.          Meyers, B.F., et al., The utility of positron emission tomography in staging of potentially operable carcinoma of the thoracic esophagus: Results of the American College of Surgeons Oncology Group Z0060 trial. The Journal of Thoracic and Cardiovascular Surgery, 2007. 133(3): p. 738-745.e1.

50.          Bosset, J.-F., et al., Chemoradiotherapy Followed by Surgery Compared with Surgery Alone in Squamous-Cell Cancer of the Esophagus. New England Journal of Medicine, 1997. 337(3): p. 161-167.

51.          Herskovic, A., et al., Combined chemotherapy and radiotherapy compared with radiotherapy alone in patients with cancer of the esophagus. New England Journal of Medicine, 1992. 326(24): p. 1593-1598.

52.          Gent, U.Z., Multidisciplinair oncologisch handboek. 2009: Universitair Ziekenhuis Gent.

53.          Wijnhoven, B.P.L., et al., New therapeutic strategies for squamous cell cancer and adenocarcinoma. Annals of the New York Academy of Sciences, 2013. 1300(1): p. 213-225.

54.          Oppedijk, V., et al., Patterns of Recurrence After Surgery Alone Versus Preoperative Chemoradiotherapy and Surgery in the CROSS Trials. Journal of Clinical Oncology, 2014: p. JCO. 2013.51. 2186.

55.          Visbal, A.L., et al., Ivor Lewis esophagogastrectomy for esophageal cancer. The Annals of Thoracic Surgery, 2001. 71(6): p. 1803-1808.

56.          Lewis, I., The surgical treatment of carcinoma of the oesophagus; with special reference to a new operation for growths of the middle third. The British journal of surgery, 1946. 34: p. 18-31.

57.          Courrech Staal, E.F.W., et al., Systematic review of the benefits and risks of neoadjuvant chemoradiation for oesophageal cancer. British Journal of Surgery, 2010. 97(10): p. 1482-1496.

58.          Vokes, E.E., D.M. Brizel, and T.S. Lawrence, Concomitant chemoradiotherapy. Journal of Clinical Oncology, 2007. 25(26): p. 4031-4032.

59.          Overgaard, J., Hypoxic radiosensitization: adored and ignored. Journal of Clinical Oncology, 2007. 25(26): p. 4066-4074.

60.          Albertsson, M., Chemoradiotheraphy of esophageal cancer. Acta Oncologica, 2002. 41(2): p. 118-123.

61.          Campbell, N.P. and V.M. Villaflor, Neoadjuvant treatment of esophageal cancer. World journal of gastroenterology: WJG, 2010. 16(30): p. 3793.

62.          Sjoquist, K.M., et al., Survival after neoadjuvant chemotherapy or chemoradiotherapy for resectable oesophageal carcinoma: an updated meta-analysis. The Lancet Oncology, 2011. 12(7): p. 681-692.

63.          van Hagen, P., et al., Preoperative Chemoradiotherapy for Esophageal or Junctional Cancer. New England Journal of Medicine, 2012. 366(22): p. 2074-2084.

64.          Urschel, J.D. and H. Vasan, A meta-analysis of randomized controlled trials that compared neoadjuvant chemoradiation and surgery to surgery alone for resectable esophageal cancer. The American Journal of Surgery, 2003. 185(6): p. 538-543.

65.          Jin, H.-L., et al., Neoadjuvant chemoradiotherapy for resectable esophageal carcinoma: a meta-analysis. World journal of gastroenterology: WJG, 2009. 15(47): p. 5983.

66.          Rohatgi, P.R., et al., Failure patterns correlate with the proportion of residual carcinoma after preoperative chemoradiotherapy for carcinoma of the esophagus. Cancer, 2005. 104(7): p. 1349-1355.

67.          Meguid, R.A., et al., Recurrence after neoadjuvant chemoradiation and surgery for esophageal cancer: Does the pattern of recurrence differ for patients with complete response and those with partial or no response? The Journal of Thoracic and Cardiovascular Surgery, 2009. 138(6): p. 1309-1317.

68.          Mandard, A.M., et al., Pathologic assessment of tumor regression after preoperative chemoradiotherapy of esophageal carcinoma. Clinicopathologic correlations. Cancer, 1994. 73(11): p. 2680-2686.

69.          Robbins, K., et al., Neck dissection classification update: Revisions proposed by the american head and neck society and the american academy of otolaryngology–head and neck surgery. Archives of Otolaryngology–Head & Neck Surgery, 2002. 128(7): p. 751-758.

70.          Rusch, V.W., et al., The IASLC lung cancer staging project: a proposal for a new international lymph node map in the forthcoming seventh edition of the TNM classification for lung cancer. Journal of Thoracic Oncology, 2009. 4(5): p. 568-577.

71.          Gastric, J. and C. Association, Japanese classification of gastric carcinoma-2nd English edition. Gastric cancer, 1998. 1(1): p. 10-24.

72.          Konturek, A. and M. Barczynski, Thyroid growth factors, in Thyroid and parathyroid diseases-new insights into some old and some new issues. 2012. p. 77.

73.          Casson, A.G., et al., Lymph node mapping of esophageal cancer. The Annals of Thoracic Surgery, 1994. 58(5): p. 1569-1570.

74.          Matzinger, O., et al., EORTC-ROG expert opinion: radiotherapy volume and treatment guidelines for neoadjuvant radiation of adenocarcinomas of the gastroesophageal junction and the stomach. Radiotherapy and Oncology, 2009. 92(2): p. 164-175.

75.          Schnyder, P.A. and G. Gamsu, CT of the pretracheal retrocaval space. American Journal of Roentgenology, 1981. 136(2): p. 303-308.

76.          Schröder, W., et al., Lymph node staging of esophageal squamous cell carcinoma in patients with and without neoadjuvant radiochemotherapy: Histomorphologic analysis. World Journal of Surgery, 2002. 26(5): p. 584-587.

77.          Drzymala, R.E., et al., Dose-volume histograms. International Journal of Radiation Oncology*Biology*Physics, 1991. 21(1): p. 71-78.

78.          Jones, D., ICRU Report 50--Prescribing, Recording and Reporting Photon Beam Therapy. Medical Physics, 1994. 21: p. 833-834.

79.          Eloubeidi, M.A., et al., Prognostic factors for the survival of patients with esophageal carcinoma in the US. Cancer, 2002. 95(7): p. 1434-1443.

80.          Quint, L.E., et al., Incidence and distribution of distant metastases from newly diagnosed esophageal carcinoma. Cancer, 1995. 76(7): p. 1120-1125.

81.          Ichida, H., et al., Pattern of Postoperative Recurrence and Hepatic and/or Pulmonary Resection for Liver and/or Lung Metastases From Esophageal Carcinoma. World Journal of Surgery, 2013. 37(2): p. 398-407.

82.          Sotiras, A., C. Davatzikos, and N. Paragios, Deformable medical image registration: A survey. Medical Imaging, IEEE Transactions on, 2013. 32(7): p. 1153-1190.

83.          Karl, R.C., et al., Factors affecting morbidity, mortality, and survival in patients undergoing Ivor Lewis esophagogastrectomy. Annals of surgery, 2000. 231(5): p. 635.

84.          Bosch, D.J., et al., Impact of Neoadjuvant Chemoradiotherapy on Postoperative Course after Curative-intent Transthoracic Esophagectomy in Esophageal Cancer Patients. Annals of surgical oncology, 2014. 21(2): p. 605-611.

85.          Fiorica, F., et al., Preoperative chemoradiotherapy for oesophageal cancer: a systematic review and meta-analysis. Gut, 2004. 53(7): p. 925-930.

86.          Burmeister, B.H., et al., Surgery alone versus chemoradiotherapy followed by surgery for resectable cancer of the oesophagus: a randomised controlled phase III trial. The lancet oncology, 2005. 6(9): p. 659-668.

87.          Rizzetto, C., et al., En bloc esophagectomy reduces local recurrence and improves survival compared with transhiatal resection after neoadjuvant therapy for esophageal adenocarcinoma. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery, 2008. 135(6): p. 1228-1236.

88.          Barbour, A.P., et al., Refining esophageal cancer staging after neoadjuvant therapy: importance of treatment response. Annals of surgical oncology, 2008. 15(10): p. 2894-2902.

89.          Dickson, G.H., et al., Validation of a modified GTNM classification in peri-junctional oesophago-gastric carcinoma and its use as a prognostic indicator. European Journal of Surgical Oncology (EJSO), 2001. 27(7): p. 641-644.

90.          Rice, T.W., et al., Cancer of the esophagus and esophagogastric junction. Cancer, 2010. 116(16): p. 3763-3773.

91.          Kim, T., et al., Esophageal cancer--the five year survivors. Journal of surgical oncology, 2011. 103(2): p. 179-183.

92.          Xu, Q.-R., et al., The N-classification for esophageal cancer staging: should it be based on number, distance, or extent of the lymph node metastasis? World journal of surgery, 2011. 35(6): p. 1303-1310.

93.          Korst, R.J., et al., Proposed revision of the staging classification for esophageal cancer. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery, 1998. 115(3): p. 660-670.

94.          Schneider, P.M., et al., Histomorphologic tumor regression and lymph node metastases determine prognosis following neoadjuvant radiochemotherapy for esophageal cancer: implications for response classification. Annals of surgery, 2005. 242(5): p. 684.

95.          Wilson, M., et al., Prognostic Significance of Lymph Node Metastases and Ratio in Esophageal Cancer. Journal of Surgical Research, 2008. 146(1): p. 11-15.

96.          Mariette, C., et al., The number of metastatic lymph nodes and the ratio between metastatic and examined lymph nodes are independent prognostic factors in esophageal cancer regardless of neoadjuvant chemoradiation or lymphadenectomy extent. Annals of surgery, 2008. 247(2): p. 365-371.

97.          Jones Md, D.R., et al., Induction Chemoradiotherapy Followed by Esophagectomy in Patients With Carcinoma of the Esophagus. The Annals of Thoracic Surgery, 1997. 64(1): p. 185-192.

98.          Koshy, M., et al., Outcomes after trimodality therapy for esophageal cancer: the impact of histology on failure patterns. American journal of clinical oncology, 2011. 34(3): p. 259-264.

99.          Geh, J., A. Crellin, and R. Glynne‐Jones, Preoperative (neoadjuvant) chemoradiotherapy in oesophageal cancer. British journal of surgery, 2001. 88(3): p. 338-356.

100.        Nishihira, M., M. Hirayama, and M. Mori, A prospective randomized trial of extended cervical and superior mediastinal lymphadenectomy for carcinoma of the thoracic esophagus. The American journal of surgery, 1998. 175(1): p. 47-51.

101.        Herbella, F.A., et al., Extended lymphadenectomy in esophageal cancer is debatable. World journal of surgery, 2013. 37(8): p. 1757-1767.

102.        Wong, J., et al., Extent of lymphadenectomy does not predict survival in patients treated with primary esophagectomy. Journal of gastrointestinal surgery : official journal of the Society for Surgery of the Alimentary Tract, 2013. 17(9): p. 1562-8; discussion 1569.

103.        Bertout, J.A., S.A. Patel, and M.C. Simon, The impact of O2 availability on human cancer. Nature Reviews Cancer, 2008. 8(12): p. 967-975.

104.        Semenza, G.L., Hypoxia-inducible factors: mediators of cancer progression and targets for cancer therapy. Trends in pharmacological sciences, 2012. 33(4): p. 207-214.

105.        Semenza, G.L., Molecular mechanisms mediating metastasis of hypoxic breast cancer cells. Trends in molecular medicine, 2012. 18(9): p. 534-543.

106.        Rüegg, C., et al., Radiation-induced modifications of the tumor microenvironment promote metastasis. Bulletin du cancer, 2011. 98(6): p. 47-57.

107.        Milas, L., N. Hunter, and L.J. Peters, The tumor bed effect: dependence of tumor take, growth rate, and metastasis on the time interval between irradiation and tumor cell transplantation. International Journal of Radiation Oncology* Biology* Physics, 1987. 13(3): p. 379-383.

108.        Milas, L., et al., Effect of radiation-induced injury of tumor bed stroma on metastatic spread of murine sarcomas and carcinomas. Cancer research, 1988. 48(8): p. 2116-2120.

109.        Ramsay, J., H.D. Suit, and R. Sedlacek, Experimental studies on the incidence of metastases after failure of radiation treatment and the effect of salvage surgery. International Journal of Radiation Oncology* Biology* Physics, 1988. 14(6): p. 1165-1168.

110.        van den Brenk, H., M. Crowe, and M. Stone, Reactions of the tumour bed to lethally irradiated tumour cells, and the Révész effect. British journal of cancer, 1977. 36(1): p. 94.

111.        Von Essen, C. and H.S. Kaplan, Further studies on metastasis of a transplantable mouse mammary carcinoma after roentgen irradiation. Journal of the National Cancer Institute, 1952. 12(4): p. 883-892.

112.        Gasic, G.J., et al., Leech salivary gland extract from Haementeria officinalis, a potent inhibitor of cyclophosphamide-and radiation-induced artificial metastasis enhancement. Cancer research, 1984. 44(12 Part 1): p. 5670-5676.

113.        Saiki, I., et al., Treatment of experimental lung metastasis with local thoracic irradiation followed by systemic macrophage activation with liposomes containing muramyl tripeptide. Cancer research, 1986. 46(10): p. 4966-4970.

114.        Van den Brenk, H. and H. Kelly, Potentiating effect of prior local irradiation of the lungs on pulmonary metastases. 2014.

115.        Travis, E.L., et al., Effect of cyclophosphamide or X-rays on spontaneously occurring metastases from tumors transplanted into the tails of mice. Cancer research, 1981. 41(5): p. 1803-1807.

116.        Tanaka, Y., Effect of lung irradiation on the incidence of pulmonary metastases and its mechanism. Acta Oncologica, 1976. 15(2): p. 142-148.

117.        Suzuki, N., Spontaneous versus artificial lung metastasis: discrepant effect of whole-body irradiation in NFSA2ALM and NFSA1SLM tumor systems. Journal of the National Cancer Institute, 1983. 71(4): p. 835-839.

118.        Owen, L. and D. Bostock, Prophylactic X-irradiation of the lung in canine tumours with particular reference to osteosarcoma. European Journal of Cancer (1965), 1973. 9(10): p. 747-752.

119.        Hirata, H. and K. Tanaka, Artificial metastases and decrease of fibrinolysis in the nude mouse lung after hemithoracic irradiation. Clinical & experimental metastasis, 1984. 2(4): p. 311-319.

120.        Dubravsky, N., et al., Long-term effects of pulmonary damage in mice on lung weight, compliance, hydroxyproline content and formation of metastases. The British journal of radiology, 1981. 54(648): p. 1075-1080.

121.        Brown, J.M., The effect of lung irradiation on the incidence of pulmonary metastases in mice. The British journal of radiology, 1973. 46(548): p. 613-618.

122.        Meltzer, J., S. Ahmed, and J. Archambeau, The development of metastases within a field of previous irradiation: a case report. Cancer, 1981. 48(3): p. 717-720.

123.        Marley, N.F. and W.M. Marley, Skin metastases in an area of radiation dermatitis. Archives of dermatology, 1982. 118(2): p. 129-131.

Universiteit of Hogeschool
Geneeskunde
Publicatiejaar
2014
Kernwoorden
Share this on: