Laboulbeniales - Exploring and testing DNA extraction protocols, carrion beetle hosts and species in 'De Kaaistoep' (The Netherlands)

Danny Haelewaters
Fascinerend en penetrerend: schimmels op keversInleidingPaddenstoelen spreken sinds oudsher mensen aan. Allerlei interessante verhalen deden de ronde over deze eigenaardige organismen. Paddenstoelen hebben in de loop van de tijd voor heel wat ongure verhalen en angstwekkende – of lachwekkende? – verzinsels gezorgd. Zo werd van heksenkringen, cirkels van paddenstoelen, gedacht dat zij ontstonden na een rondedans van heksen, al of niet verkleed als katten. De duivel zelve zou huizen in paddenstoelen.

Laboulbeniales - Exploring and testing DNA extraction protocols, carrion beetle hosts and species in 'De Kaaistoep' (The Netherlands)

Fascinerend en penetrerend: schimmels op kevers

Inleiding

Paddenstoelen spreken sinds oudsher mensen aan. Allerlei interessante verhalen deden de ronde over deze eigenaardige organismen. Paddenstoelen hebben in de loop van de tijd voor heel wat ongure verhalen en angstwekkende – of lachwekkende? – verzinsels gezorgd. Zo werd van heksenkringen, cirkels van paddenstoelen, gedacht dat zij ontstonden na een rondedans van heksen, al of niet verkleed als katten. De duivel zelve zou huizen in paddenstoelen. Tegenwoordig weet iedereen, althans in onze streken, dat in de bekendste paddenstoel van allemaal, de melkherberg, niemand minder dan Kabouter Plop huist.

Als we wat meer de wetenschappelijke toer opgaan kunnen we stellen dat de paddenstoel an sich slechts een klein én tijdelijk deel is van een organisme. Ondergronds is er namelijk nog een uitgebreid netwerk van lange, zich vertakkende draden. Deze draden noemen we schimmeldraden; het netwerk zelf een zwamvlok. De paddenstoel is het bovengrondse vruchtlichaam en wordt alleen gevormd onder ‘optimale’ omstandigheden. De belangrijkste voorwaarde om deze omstandigheden te bekomen is de aanwezigheid van een vochtige omgeving; de kans hiertoe is het grootst in de herfst. Het geheel van zwamvlok en paddenstoel vormt de schimmel.

Schimmels komen echter niet alleen voor als een paddenstoel met schimmeldraden. Het verhaal is ingewikkelder: zo zijn er namelijk ook eencellige schimmels. Deze vertegenwoordigers, waartoe de gisten behoren, bestaan uit slechts één enkele cel.

Schimmels hebben verschillende levenswijzen. De meesten zijn saprofytisch: zij leven van en op resten van dode planten en dieren. Anderen leven samen met andere organismen. Zulke samenlevingsvorm is een symbiose. Als dit voordeel oplevert voor beide partners spreken we van een mutualisme. Ook parasitisme is een vorm van symbiose: hier heeft slechts één partner voordeel, ten nadele van de andere. Erg bekend is de moederkoorn (Claviceps purpurea) die de bloeiwijze van rogge en tarwe aantast.

Laboul... euh? 

Laboulbeniales zijn verplicht parasitair: het is parasiteren of doodgaan. Er zijn geen vrijlevende levensstadia. Net als alle andere parasieten beschikken zij over gastheren, altijd geleedpotigen (Arthropoda), meestal kevers. Er zijn meer dan 2.000 Laboulbeniales beschreven in 141 geslachten. In tegenstelling tot de welbekende paddenstoelstructuur vormen Laboulbeniales microscopisch kleine organismen, in vaktermen thalli, van maximum 0,3 mm lengte. Enkel met een microscoop of getraind oog kan je deze schimmels waarnemen. Ze reproduceren enkel via seksuele vermenigvuldiging en produceren kleverige sporen die worden doorgegeven tijdens copulatie of ander contact tussen gastheren. Laboulbeniales zitten vast aan de buitenzijde van hun gastheer en zijn bijzonder specifiek. De meeste soorten parasiteren namelijk slechts één bepaalde gastheersoort. Deze zogenoemde gastheerspecificiteit wordt gestuurd door een heel aantal factoren, bepaald door de gastheer en het milieu waarin deze vertoeft. Ondanks de parasitaire levenswijze berokkenen Laboulbeniales weinig schade aan hun gastheer.

De allereerste observaties van Laboulbeniales gebeurden al in de jaren 1840. De systematische studie van de Laboulbeniales begon met Roland Thaxter, die een uitgebreide monografie publiceerde. Thaxter beschreef zo’n 1.260 nieuwe soorten. Dit aantal is gigantisch, gezien hier sindsdien – door verschillende onderzoekers – ‘slechts’ een 740-tal zijn aan toegevoegd. De eerste Belgische observatie vond plaats in oktober 1910 door Cépède en Bondroit. De auteur van dit stuk beschreef in zijn master thesis negen nieuwe soorten voor Nederland en is momenteel actief in Nederland en België.

Laboulbenialesseks

Voor de mens is seks een uiting van liefde. Two become one, en meer van dat romantisch gedoe. Bij de Laboulbeniales komt er niet veel romantiek bij kijken. Voor een portie seks hoeven ze niet eens met twee te zijn. Op een bepaald ogenblik draagt het thallus een trichogyne, wat in mensentermen het vrouwelijk geslachtsorgaan kan worden genoemd. Ter hoogte van de vruchtbare aanhangsels worden de spermatia gevormd. Dan buigt de trichogyne richting de mannelijke geslachtsorganen – antheridia – met spermatia, die zo arriveren op de plaats waar ze moeten zijn: de trichogyne. De trichogyne is dus als het ware een uitgestulpte vagina die de mannelijke voortplantingscellen opzuigt vanaf de naburige stil(stijf-)staande antheridia. Al het voortplantingswerk, slechts bestaande uit deze lichte buiging, gebeurt dus louter langs de vrouwelijke kant van de (naar mensennormen) tweeslachtige Laboulbeniales. al het voortplantingswerk (bestaande uit deze lichte buiging) gebeurt dus louter langs vrouwelijke zijde van de (naar mensennormen) tweeslachtige Laboulbeniales

al het voortplantingswerk (bestaande uit deze lichte buiging) gebeurt dus louter langs vrouwelijke zijde van de (naar mensennormen) tweeslachtige Laboulbeniales

al het voortplantingswerk (bestaande uit deze lichte buiging) gebeurt dus louter langs vrouwelijke zijde van de (naar mensennormen) tweeslachtige Laboulbeniales

Wie niet buigt, plant niet voort. Na de buiging is er het succes: de bevruchting van het vrouwelijke ascogonium. Bij rijpheid worden de sporen in groepjes naar buiten geperst. Uit elke spore ontwikkelt zich dan een Laboubenialesbaby.

Vergeet ondertussen niet dat dit alles gebeurt op een dekschild, op een poot of tussen de ogen van een nietsvermoedende gastheer, neem nu een kakkerlak, die zich mogelijkerwijs op dat moment zelf aan het vermaken is met het bevruchten van een soortgenoot.

Geen nood: er wordt heus wel aan penetratie gedaan bij de Laboulbeniales, al heeft dit niets te maken met voortplanting. Zo goed als alle soorten hechten zich met een voetcel vast aan hun gastheer. Meestal maken de schimmels contact met hun gastheer via poriën in de lichaamswand. In een klein aantal geslachten echter is er geen voetcel en doorboort de basiscel van de parasiet de gastheer. Met behulp van gespecialiseerde zuigorgaantjes, zogenaamde haustoria, worden voedingsstoffen opgenomen. Er is penetratie en beschadiging van gastheerweefsel. Penetreren om te eten dus.

Interessante organismen

Waarom moeten wij deze kleine organismen nu in godsnaam leren kennen?, hoor ik u al luidop denken. De mens wordt belaagd door een heel aantal parasiterende organismen. Denk maar aan varkenslintwormen (Taenia solium) en malariaparasieten (Plasmodium). Daarom is het ondenkbaar dat wetenschappers een bepaalde parasitaire groep links zouden laten liggen. Komen we iets fundamenteels te weten over Laboulbeniales, dan kunnen we dit extrapoleren naar andere parasitaire groepen en/of gebruiken in het onderzoek daarvan.

Het profiel van gastheer-parasiet relaties wordt beheerst door complexe interacties tussen de beider genetische samenstellingen. Er zit zelfs meer achter: gastheren en parasieten hebben vaak een parallelle diversificatie achter de rug. Laboulbeniales kunnen dus mogelijk ook hun bijdrage leveren aan het ontrafelen van evolutieve verwantschappen binnen de verschillende orden, families en geslachten van de gastheren waarop ze parasiteren.      

En wat met de volksgezondheid?!

Wij, mensen, moeten ons alvast geen zorgen maken. Laboulbeniales parasiteren enkel geleedpotigen (en dat zijn wij vooralsnog niet). Indien u zichzelf toch betrapt een mogelijke Laboulbeniales-vertegenwoordiger, kunt u contact opnemen met de auteur.

Bibliografie
  • Adriaens, T. & Gysels, J. (2002) Veelkleurig Aziatisch lieveheersbeestje Harmonia axyridis, van biologische bestrijder tot pestsoort? Natuur.focus 1 (4): 148-152.
  • Arteau, M., Labrie, S. & Roy, D. (2010) Terminal-restriction fragment length polymorphism and automated ribosomal intergenic spacer analysis profiling of fungal communities in Camembert cheese.  International Dairy Journal 20 (8): 545-554.
  • Bajerlein, D. & Błoszyk, J. (2004) Phoresy of Uropodina orbicularis (Acari: Mesostigmata) by beetles (Coleoptera) associated with cattle dung in Poland. European Journal of Entomology 101: 185-188.
  • Barr, M.E. (1983) The ascomycete connection.  Mycologia 75 (1): 1-13.
  • Belgian Species List (2011) World-wide electronic publication. http://www.species.be (08/01/2011)
  • Benjamin, R.K. (1971) Introduction and Supplement to Roland Thaxter’s Contribution towards a Monograph of the Laboulbeniaceae. Bibliotheca Mycologica 80: 1-155.
  • Benjamin, R.K. (1973) Laboulbeniomycetes.  In: Ainsworth, G.C., Sparrow, F.K. & Sussman, A.S. The Fungi, an Advanced Treatise, Vol. IVa, A Taxonomic Review with Keys; Ascomycetes and Fungi Imperfecti.  Academic Press, New York (USA): 223-246.
  • Benjamin, R.K. & Shanor, L. (1952) Sex of host specificity and position specificity of certain species of Laboulbenia on bembidion picipes. American Journal of Botany 39 (2): 125-131.
  • Blackwell, M. (1994) Minute mycological mysteries: the influence of arthropods on the lives of fungi.  Mycologia 86 (1): 1-17.
  • Boedijn, K. (1923) On the development of Stigmatomyces.  Mededelingen van de Nederlandse Mycologische Vereniging 13: 91-97.
  • Boeken, M. (1987) De loopkevers (Cicindelidae en Carabidae) van Nederland. Jeugdbondsuitgeverij, Utrecht (The Netherlands): 1-155.
  • Braun, U., Crous, P.W., Dugan, F., Groenewald, J.Z. & De Hoog, G.S. (2003) Phylogeny and taxonomy of Cladosporium-like hyphomycetes, including Davidiella gen. nov., the teleomorph of Cladosporium s. str.  Mycological Progress 2 (1): 3-18.
  • Brock, P.M., Döring, H. & Bidartondo, M.I. (2009) How to know unknown fungi: the role of a herbarium.  New Phytologist 181: 719-724.
  • Bukovska, P., Jelinkova, M., Hrselova, H., Sykorova, Z. & Gryndler, M. (2010) Terminal restriction fragment length measurement errors are affected mainly by fragment length, G+C nucleotide content and secondary structure melting point.  Journal of Microbiological Methods 82 (3): 223-228.
  • Burnie, D. (2005) Animal (2nd edition).  Dorling Kindersley Limited, London (UK): 1-624.
  • Carter, D.O., Yellowlees, D. & Tibbett, M. (2007) Cadaver decomposition in terrestrial ecosystems. Naturwissenschaften 84: 12-14.
  • Carvalho, L.M.L., Thyssen, P.J., Linhares, A.X. & Palhares, F.A.B. (2000) A Checklist of Arthropods Associated with Pig Carrion and Human Corpses in Southeastern Brazil.  Memórias do Instituto Oswaldo Cruz 95 (1): 135-138.
  • Cavara, F. (1899) Di una nuova Laboulbeniacea Ricka wasmannii.  Malpighia 13: 173-187.  [Not seen, cited in Benjamin, 1971.]
  • Cépède, C. (1914) Étude des Laboulbéniacées Européennes.  Laboulbenia Blanchardi n. sp. et son parasite Fusarium Laboulbeniae n. sp.  Archives de Parasitologie 16: 373-403.
  • Collart, A. (1947) A la découverte des Laboulbéniales. Bulletin et Annales de la Société Entomologique de Belgique 83: 21-35.
  • Crêvecoeur, L., Van De Kerckhove, P., Vandekerkhove, K. (2004) De keverfauna van het Jongenbos (Kortessem Vliermaalroot). Rapporten van het instituut voor bosbouw en wildbeheer - sectie bosbouw, 2004 (1). Instituut voor Bosbouw en Wildbeheer, Geraardsbergen (Belgium): 1-28.
  • Crous, P.W., Braun, U., Schubert, K. & Groenewald, J.Z. (2007) Delimiting Cladosporium from morphologically similar genera.  Studies in Mycology 58: 33-56.
  • Cuppen, J.G.M. & Vorst, O. (2002) Ptinella denticollis nieuw voor België (Coleoptera: Ptiliidae).  Phegea 30 (4): 187-190.
  • Dainat, H., Manier, J.-F. & Balazuc, J. (1974) Stigmatomyces majewskii n. sp., Stigmatomyces papuanus Thaxter 1901, Laboulbéniales parasites de diptères acalyptérés. Bulletin de la Société Mycologique de France 90 (3) : 171-178.
  • De Kesel, A. (1989) Ontogeny of Laboulbenia slackensis Picard & Cépède (Ascomycetes). Bulletin de la Société Royale de Botanique de Belgique 122 : 37-46.
  • De Kesel, A. (1991) Laboulbeniales (Ascomycetes).  Antwerpse Mycologische Kring 91 (2): 41-51.
  • De Kesel, A. (1993) Relations between host population density and spore transmission of Laboulbenia slackensis (Ascomycetes, Laboulbeniales) from Pogonus chalceus (Coleoptera, Carabidae). Belgian Journal of Botany 126 (2): 155-163.
  • De Kesel, A. (1995a) Population dynamics of Laboulbenia clivinalis Thaxter (Ascomycetes, Laboulbeniales) and sex-related thallus distribution its host Clivina fossor (Linnaeus, 1758) (Coleoptera, Carabidae). Bulletin et Annales de la Société Entomologique de Belgique 131: 335-348.
  • De Kesel, A. (1995b) Relative importance of direct and indirect infection in the transmission of Laboulbenia slackensis (Ascomycetes, Laboulbeniales). Belgian Journal of Botany 128 (2): 124-130.
  • De Kesel, A. (1996) Host specificity and habitat preference of Laboulbenia slackensis. Mycologia 88 (4) : 565-573.
  • De Kesel, A. (1997) Contributions towards the study of the specificity of Laboulbeniales (Fungi, Ascomycetes), with particular reference to the transmission, habitat preference and host-range of Laboulbenia slackensis.  PhD Thesis, Antwerp University, Department of Biology: 1-124.
  • De Kesel, A. (1998) Identificatie en gastheerspectrum van het genus Laboulbenia in België (Ascomycetes, Laboulbeniales). Sterbeeckia 18: 13-31.
  • De Kesel, A. (2002) Het genus Rhachomyces (Ascomycetes, Laboulbeniales) in België. Sterbeeckia 21/22: 74-84.
  • De Kesel, A. (2005) Variabiliteit van insectparasiterende Laboulbenia flagellata Peyr. (Ascomycetes, Laboulbeniales) in België. Jaarboek van de Vlaamse-Mycologen-Vereniging 9: 17-22.
  • De Kesel, A. & Haghebaert, G. (1991) Laboulbeniales (Ascomycetes) of Belgian Staphylinidae (Coleoptera). Bulletin de la Société Royale Belge d'Entomologie 127: 253-270.
  • De Kesel, A. & Rammeloo, J. (1992) Checklist of the Laboulbeniales (Ascomycetes) of Belgium.  Belgian Journal of Botany 124 (2): 204-214.
  • De Kesel, A. & Van Den Neucker, T. (2005) Morphological variation in Laboulbenia flagellata (Ascomycetes, Laboulbeniales). Belgian Journal of Botany 138 (2): 165-172.
  • De Kesel, A. & Werbrouck, T. (2008) Belgian records of Laboulbeniales from aquatic insects. Sterbeeckia 28: 48-54.
  • De Meyer, H. & Langohr, R. (1983) Het Zoniënwoud, of de menselijke invloed op de natuur.  Wielewaal, 50: 357-365.
  • De Oude, J.E. (1999) Naamlijst van de glanskevers van Nederland en het omliggende gebied (Coleoptera : Nitidulidae & Brachypteridae). Nederlandse Faunistische Mededelingen 8: 11-32.
  • Desender, K.D., Maes, D., Maelfait, J.-P. & Van Kerckvoorde, M. (1995) Een gedocumenteerde Rode Lijst van zandloopkevers en loopkevers van Vlaanderen.  Mededelingen van het Instituut voor Natuurbehoud 1: 1-208.  
  • Duvivier, C. (1862) La forêt charbonnière : Silva Carbonaria. Revue d’histoire et d’archéologie 3 : 1-26.
  • Du Chatelet, G. (1986) Guide des Coléoptères d’Europe.  Delachaux & Niestlé, Neuchâtel (Switzerland): 1-479.
  • Erhard, C. (2001) The coccinellid parasite Hesperomyces virescens and further species of the order Laboulbeniales (Ascomycotina) new to Austria.  Annalen des Naturhistorischen Museums in Wien 103: 599-603.
  • Faull, J.H. (1911) The cytology of the Laboulbeniales.  Annals of Botany 25: 649-654.
  • Ferdman, Y., Aviram, S., Roth-Bejerano, N., Trappe, J.M. & Kagan-Zur, V. (2005) Phylogenetic studies of Terfezia pfeilii and Choiromyces echinulatus (Pezizales) support new genera for southern African truffles: Kalaharituber and Eremiomyces.  Mycological Research 109 (2): 237-245.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1964) Die Käfer Mitteleuropas. Band 4. Staphylinidae I (Micropeplinae bis Tachyporinae). Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-264.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1966) Die Käfer Mitteleuropas. Band 9. Cerambycidae, Chrysomelidae. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-299.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1967) Die Käfer Mitteleuropas. Band 7. Clavicornia. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-310.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1969) Die Käfer Mitteleuropas. Band 8. Teredilia, Heteromera, Lamellicornia. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-388.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1971) Die Käfer Mitteleuropas. Band 3. Adephaga 2, Palpicornia, Histeroidae, Staphylionoidea 1. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-365.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1974) Die Käfer Mitteleuropas. Band 5. Staphylinidae II (Hypocyphtinae und Aleocharinae), Pselaphidae. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-381.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1979) Die Käfer Mitteleuropas. Band 6. Diversicornia. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-367.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1981) Die Käfer Mitteleuropas. Band 10. Bruchidae, Anthribidae, Scolytidae, Platypodidae, Curculionidae. Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-310.
  • Freude, H., Harde, K.W. & Lohse, G.A. (1983) Die Käfer Mitteleuropas. Band 11. Rhynchophora (Schluß). Goecke & Evers Verlag, Krefeld (Germany): 1-342.
  • Futuyama, D.J. (2005) Evolution. Sinauer Associates, Inc., Massachusetts (USA): 1-603.
  • GenBank Release Notes (2010) NCBI-GenBank Flat File Release 180.0. ftp://ftp.ncbi.nih.gov/genbank/gbrel.txt (28/10/2010)
  • Goodwin, D.C. & Lee, S.B. (1993) Microwave miniprep of total genomic DNA from fungi, plants, protists and animals for PCR. BioTechniques 15: 438-444.
  • Haugland, R.A., Heckman, J.L. & Wymer, L. (1999) Evaluation of different methods for the extraction of DNA from fungal conidia by quantitative competitive PCR analysis. Journal of Microbiological Methods 37: 165-176.
  • Henk, D.A., Weir, A. & Blackwell, M. (2003) Laboulbeniopsis termitarius, an ectoparasite of termites newly recognized as a member of the Laboulbeniomycetes.  Mycologia 95 (4): 561-564.
  • Henson, J.M. (1992) DNA hybridization and polymerase chain reaction (PCR) tests for identification of Gaeumannomyces, Phialophora and Magnoporthe isolates. Mycological Research 96: 629-636.
  • Hibbett, D.S., Binder, M., Bischoff, J.F., Blackwell, M., Cannon, P.F., Eriksson, O.E., Huhndorf, S., James, T., Kirk, P.M., Luecking, R., Lumbsch, H.T., Lutzoni, F., Matheny, P.B., Mclaughlin, D.J., Powell, M.J., Redhead, S., Schoch, C.L., Spatafora, J.W., Stalpers, J.A., Vilgalys, R., Aime, M.C., Aptroot, A., Bauer, R., Begerow, D., Benny, G.L., Castlebury, L.A., Crous, P.W., Dai, Y.-C., Gams, W., Geiser, D.M., Griffith, G.W., Gueidan, C., Hawksworth, D.L., Hestmark, G., Hosaka, K., Humber, R.A., Hyde, K.D., Ironside, J.E., Koljalg, U., Kurtzman, C.P., Larsson, K.-H., Lichtwardt, R., Longcore, J., Miadlikowska, J., Miller, A., Moncalvo, J.-M., Mozley-Standridge, S., Oberwinkler, F., Parmasto, E., Reeb, V., Rogers, J.D., Roux, C., Ryvarden, L., Sampaio, J.P., Schuessler, A., Sugiyama, J., Thorn, R.G., Tibell, L., Untereiner, W.A., Walker, C., Wang, Z., Weir, A., Weiss, M., White, M.M., Winka, K., Yao, Y.-J. & Zhang, N. (2007) A higher level phylogenetic classification of the Fungi. Mycological Research 111 (5): 509-547.
  • Hincks, W.D. (1960) Notes on the Laboulbeniales.  The Naturalist 85: 97-102.
  • Huldén, L. (1983) Laboulbeniales (Ascomycetes) of Finland and adjacent parts of the U.S.S.R.  Karstenia 23 (2): 31-136.
  • Huldén, L. (1985) Floristic notes on Palaearctic Laboulbeniales (Ascomycetes).  Karstenia 25 (1): 1-16.  [Not seen, cited in De Kesel, 1997.]
  • Index Fungorum (2010) Names Record. http://www.indexfungorum.org/ (01/12/2010)
  • James, T.Y., Kauff, F., Schoch, C.L., Matheny, P.B., Hofstetter, V., Cox, C.J., Celio, G., Gueidan, C., Fraker, E., Miadlikowska, J., Lumbsch, H.T., Rauhut, A., Reeb, V., Arnold, A.E., Amtoft, A., Stajich, J.E., Hosaka, K., Sung, G.-H., Johnson, D., O’Rourke, B., Crockett, M., Binder, M., Curtis, J.M., Slot, J.C., Wang, Z., Wilson, A.W., Schüßler, A., Longcore, J.E., O’Donnell, K., Mozley-Standridge, S., Porter, D., Letcher, P.M., Powell, M.J., Taylor, J.W., White, M.M., Griffith, G.W., Davies, D.R., Humber, R.A., Morton, J.B., Sugiyama, J., Rossman, A.Y., Rogers, J.D., Pfister, D.H., Hewitt, D., Hansen, K., Hambleton, S., Shoemaker, R.A., Kohlmeyer, J., Volkmann-Kohlmeyer, B., Spotts, R.A., Serdani, M., Crous, P.W., Hughes, K.W., Matsuura, K., Langer, E., Langer, G., Untereiner, W.A., Lücking, R., Büdel, B., Geiser, D.M., Aptroot, A., Diederich, P., Schmitt, I., Schultz, M., Yahr, R., Hibbett, D.S., Lutzoni, F., McLaughlin, D.J., Spatafora, J.W. & Vilgalys, R. (2006) Reconstructing the early evolution of Fungi using a six-gene phylogeny. Nature 443: 818-822.
  • Janssens, A. (1960) Faune de Belgique. Insectes : Coléoptères lamellicornes. Institut Royal des Sciences Naturelles de Belgique, Bruxelles (Belgium): 1-411.
  • Jeffries, T.W., Grigoriev, I.V., Grimwood, J., Laplaza, J.M., Aerts, A., Salamov, A., Schmutz, J., Lindquist, E., Dehal, P., Shapiro, H., Jin, Y.S., Passoth, V. & Richardson, P.M. (2007) Genome sequence of the lignocellulose-bioconverting and xylose-fermenting yeast Pichia stipitis.  Nature Biotechnology 25 (3): 319-326.
  • Kirk, P.M., Cannon, P.F., David, J.C. & Stalpers, J.A. (2001) Ainsworth and Bisby’s Dictionary of the Fungi (9th Edition).  CABI Publishing, Wallingford, Oxon (UK): 1-650.
  • Klausnitzer, B. (1997) Die Larven der Käfer Mitteleuropas. Band 4. Polyphaga Teil 3. Gustav Fischer Verlag, Jena (Germany): 1-370.
  • Kolenati, F.A. (1857) Epizoa der Nycteribien. Wiener Entomologische Monatschrift 1: 66-69.
  • Langohr, R. & Cuyckens, G. (1985) Een bos op lemen voeten. Bodem en reliëf in het Zoniënwoud: unieke getuigen!  NATUURreservaten 85: 132-139.
  • Larena, I., Salazar, O., Gonzalez, V., Julian, M.C. & Rubio, V. (1999) Design of a primer for ribosomal DNA internal transcribed spacer with enhanced specificity for ascomycetes. Journal of Biotechnology 75: 187-194.
  • Lemaire, K., Van de Velde, S., Van Dijck, P. & Thevelein, J.M. (2004) Glucose and Sucrose Act as Agonist and Mannose as Antagonist Ligands of the G Protein-Coupled Receptor Gpr1 in the Yeast Saccharomyces cerevisiae.  Molecular Cell 16 (10): 293-299.
  • LeSage, L. (1991) Family Scraptiidae: scraptiid beetles.  In: Bousquet, Y. Checklist of Beetles of Canada and Alaska. Agriculture Canada. Publication 1861/E, Ottawa (Canada): 1-430.
  • Luff, M.L. (1978) Diel activity patterns of some field Carabidae.  Ecological Entomology 3 (1): 53-62.
  • Lumbsch, H.T. & Huhndorf, S.M. (2007) Outline of Ascomycota – 2007.  Myconet 13: 1-58.
  • MacArthur, R.H. & Wilson, E.O. (1967) The Theory of Island Biogeography. Princeton University Press, Princeton, New Jersey (USA): 1-203. 
  • Maire, R. (1916) Deuxième Contribution à l’étude des Laboulbéniales de l’Afrique du Nord.  Bulletin de la Societé d’Histoire Naturelle de l’Afrique du Nord 7: 6-39.
  • Majewski, T. (1994) The Laboulbeniales of Poland. Polish Botanical Studies 7: 1-466.
  • Majewski, T. (2003) Distribution and ecology of Laboulbeniales (Fungi, Ascomycetes) in the Białowieża forest and its western foreland.  Phytocoenosis 15.  Supplementum Cartographiae Geobotanicae 16 Warszawa-Białowieża: 1-144.
  • Majka, C.G. & Johnson, P.J. (2008) The Elateridae (Coleoptera) of the Maritime Provinces of Canada: faunal composition, new records and taxonomic changes.  Zootaxa 1811: 1-33.
  • Mannix, L. (2001) Harmonia axyridis, a new biological control… or a new insect pest? http://www.colostate.edu/Depts/Entomology/courses/en507/papers_2001/man… (07/01/2011)
  • Matheny, P.B., Curtis, J.M., Hofstetter, V., Aime, M.C., Moncalvo, J.M., Ge, Z.W., Slot, J.C., Ammirati, J.F., Baroni, T.J., Bougher, N.L., Hughes, K.W., Lodge, D.J., Kerrigan, R.W., Seidl, M.T., Aanen, D.K., DeNitis, M., Daniele, G.M., Desjardin, D.E., Kropp, B.R., Norvell, L.L., Parker, A., Vellinga, E.C., Vilgalys, R. & Hibbett, D.S. (2006) Major clades of Agaricales: a multilocus phylogenetic overview.  Mycologia 98 (6): 982-995.
  • Mayr, G. (1853) Abnorme Haargebilde an Nebrien und einige Pflanzen Krains. Verhandlungen des zoologisch-botanischen Vereins in Wien 2 : 75-77.  
  • Melis, C., Teurlings, I. Linnell, J.D.C., Andersen, R. & Bordoni, A. (2004) Influence of a deer carcass on Coleopteran diversity in a Scandinavian boreal forest: a preliminary study.  European Journal of Wildlife Research 50: 146-149.
  • Middelhoek, A. (1941) Dichomyces princeps Thaxter. Fungus 12: 56-57.
  • Middelhoek, A. (1942) Een nieuwe Laboulbeniaceae voor ons land. Fungus 13: 52-53.
  • Middelhoek, A. (1943a) Laboulbeniaceae in Nederland. Nederlands Kruidkundig Archief 53: 86-115.
  • Middelhoek, A. (1943b) Parasitaire keverschimmels uit Zuid-Limburg. Natuurhistorisch Maandblad 32: 58-60.
  • Middelhoek, A. (1943c) Enige nieuwe Laboulbeniales voor ons land. Fungus 14: 57-59.
  • Middelhoek, A. (1943d) Enige nieuwe Laboulbeniales voor ons land (vervolg). Fungus 14: 71-72.
  • Middelhoek, A. (1945) Twee keverschimmels op een gastheer. Fungus 16: 6-8.
  • Middelhoek, A. (1947a) Laboulbeniaceae in Nederland II. Nederlands Kruidkundig Archief 54: 232-239.
  • Middelhoek, A. (1947b) Wij en de keverschimmels. Natura 44: 89-93.
  • Middelhoek, A. (1949) Laboulbeniaceae in Nederland III. Nederlands Kruidkundig Archief 56: 249-260.
  • Midgley, J.M. (2007) Aspects on the thermal ecology of six species of carcass beetles in South Africa.  Master Thesis, Rhodes University: 1-68.
  • Mildenhall, D.C., Wiltshire, P.E.J. & Bryant, V.M. (2006) Forensic palynology: Why do it and how it works. Forensic Science International 163: 163-172.
  • National Center for Biotechnology Information (2009) GenBank Overview. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/Genbank/ (18/12/2009)
  • Noordijk, J., Kleukers, R.M.J.C., Van Nieukerken, E.J. & Van Loon, A.J. (2010) De Nederlandse biodiversiteit. Nederlandse Fauna, deel 10. Nederlands Centrum voor Biodiversiteit Naturalis & European Invertebrate Survey, Leiden (The Netherlands): 1-510.
  • Owen, D.F. (1983) A hole in a tent or how to explore insect abundance and diversity.  In: Gupta, V.K. (ed.) Studies on the Hymenoptera. Contributions of the American Entomological Institute 20: 33-47.
  • Peyritsch, J. (1871) Über einige Pilze aus der Familie der Laboulbenien.  Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaft (Wien), Mathematisch-naturwissenschaftliche Classe 64: 441-458.
  • Peyritsch, J. (1873) Beiträge zur Kenntniss der Laboulbenien.  Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaft (Wien), Mathematisch-naturwissenschaftliche Classe 68: 227-254.
  • Peyritsch, J. (1875) Über Vorkommen und Biologie von Laboulbeniaceen.  Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaft (Wien), Mathematisch-naturwissenschaftliche Classe 72: 377-385.
  • Pons, J., Ribera, I., Bertranpetit, J. & Balke, M. (2010) Nucleotide substitution rates for the full set of mitochondrial protein-coding genes in Coleoptera. Molecular Phylogenetics and Evolution 56: 796-807.
  • Ramage, G., Wickes, B.L. & López-Ribot, J.L. (2007) Inhibition on  Candida albicans biofilm formation using divalent cation chelators (EDTA).  Mycopathologia 164: 301-306.
  • Rammeloo, J. (1986) Asaphomyces tubanticus (Laboulbeniaceae, Ascomycetes), responsable d’une maladie vénérienne de Catops (Catopidae, Coleopterae).  Dumortiera 34-35 : 19-22.
  • Richards, A.G. & Smith, M.N. (1955) Infections of cockroaches with Herpomyces (Laboulbeniales).  I.  Life history studies.  The Biological Bulletin 108: 206-218.
  • Richards, E.N. & Goff, M.L. (1997)Arthropod succession on exposed carrion in three contrasting tropical habitats on Hawaii Islands, Hawaii. Journal of Medical Entomology 34: 328-339.
  • Robin, C.P. (1853) Histoire Naturelle des végétaux Parasites qui Croissent sur l’Homme et sur les Animaux Vivants.  J.-P. Baillière, Paris (France): 1-702.
  • Rouget, A. (1850) Notice sur une production parasite observée sur le Brachinus crepitans.  Annales de la Société Entomologique de France (Paris) 8.  [Not seen, cited in Tavares, 1985.]
  • Sabo, J.L. & Power, M.E. (2002) River-watershed exchange: effects of riverine subsidies on riparian lizards and their terrestrial prey.  Ecology 83 (7): 1860-1869.
  • Sachs, J. (1874) Lehrbuch der Botanik (4th Edition).  Wilhelm Engelmann, Leipzig (Germany): 1-928.
  • Sanders, J., Langohr, R. & Cuyckens, G. (1985) Bodems en reliëf in het Zoniënbos. Inleiding tot een excursie.  De Aardrijkskunde 2: 87-133.
  • Santamaría, S. (1998) Laboulbeniales, I. Laboulbenia. Flora Mycologica Iberica 4 : 1-186.
  • Santamaría, S. (2003) Laboulbeniales, II. Acompsomyces-Ilyomyces. Flora Mycologica Iberica 5: 1-344.
  • Santamaría, S., Balazuc, J. & Tavares, I.I. (1991) Distribution of the European Laboulbeniales (Fungi, Ascomycotina).  An annotated list of species.  Treballs de l'Institut Botanic de Barcelona 14: 5-123.
  • Scheloske, H.-W. (1969) Beiträge zur Biologie, Ökologie und Systematik der Laboulbeniales (Ascomycetes) unter besondere Berücksichtigung des Parasit-Wirt-Verhältnisses. Parasitologische Schriftenreihe 19 : 1-176.
  • Scheloske, H.-W. (1976) Eusynaptomyces benjaminii, spec. Nova, (Ascomycetes, LAboulbeniales) und seinde Anpassungen an das Fortpflanzungsverhalten seines Wirtes Enochrys testaceus (Coleoptera, Hydrophilidae). Plant Systematics and Evolution 126: 267-285.
  • Schilthuizen, M. & Vallenduuk, H. (1998) Kevers op kadavers. Wetenschappelijke Mededeling KNNV nr. 222. KNNV, Utrecht (The Netherlands): 1-146.
  • Schubert, K., Groenewald, J.Z., Braun, U., Dijksterhuis, J., Starink, M., Hill, C.F., Zalar, P., De Hoog, G.S. & Crous, P.W. (2007) Biodiversity in the Cladosporium herbarum complex (Davidiellaceae, Capnodiales), with standardisation of methods for Cladosporium taxonomy and diagnostics.  Studies in Mycology 58: 105-156.
  • Simon, U.K. & Weiss, M. (2008) Intragenomic variation of fungal ribosomal genes is higher than previously thought. Molecular Biology & Evolution 25 (11): 2251-2254. 
  • Spatafora, J. (2007) The Tree of Life Web Project. http://tolweb.org/ (16/12/2009)
  • Tavares, I.I. (1967) A new basis for classification of the Laboulbeniales.  American Journal of Botany 54: 648.
  • Tavares, I.I. (1979) The Laboulbeniales and their arthropod hosts.  In: Batra, L.R.  Insect-fungus symbiosis, nutrition, mutualism, and commensalism.  John Wiley & Sons, New York (USA): 229-258.
  • Tavares, I.I. (1985) Laboulbeniales (Fungi, Ascomycetes).  Mycologia Memoir 9 : 1-627.
  • Thaxter, R. (1896) Contribution towards a monograph of the Laboulbeniaceae.  Memoirs of the American Academy of Arts and Sciences 12: 187-429.
  • Thaxter, R. (1908) Contribution towards a monograph of the Laboulbeniaceae. Part II. Memoirs of the American Academy of Arts and Sciences 13: 217-469.
  • Troukens, W. (2005) Spiegelkevers aan de Westrand van Brussel (Coleoptera: Histeridae).  Phegea 33 (4): 138-144.
  • Troukens, W. (2007) Bladsprietkevers (Coleoptera: Scarabaeoidea) aan de westrand van Brussel.  Phegea 35 (4): 147-159.
  • Vale, P.F., Salvaudon, L., Kaltz, O. & Fellous, S. (2008) The role of the environment in the evolutionary ecology of host parasite interactions. Meeting report, Paris, 5th December, 2007. Infection, Genetics and Evolution 8: 302-305.
  • Vanautgaerden, J. (2005) Meerdaalwoud. http://home.scarlet.be/vanautgaerden/meerdaalwoud.html (09/01/2011)
  • Van Wielink, P. (1999) De Kaaistoep onder de loep. Natura 96: 35-39.
  • Van Wielink, P. (2004) Kadavers in De Kaaistoep: de natuurlijke successie van kevers en andere insecten in een vos en een ree. Entomologische Berichten 64 (2): 34-50.
  • Van Wielink, P. (2009) Biodiversiteit in De Kaaistoep. In: Cramer, T. & Van Wielink, P. De Kaaistoep. Verslag 2009, 15e onderzoeksjaar. KNNV, Tilburg (The Netherlands): 9-20. 
  • van Zuijlen, J.W.A., Peeters, T.M.J., Van Wielink, P.S., van Eck, A.P.W. & Bouvy, E.H.M. (1990) Brand-stof. Een inventarisatie van de entomofauna van het Natuurreservaat ‘De Brand’ in 1990. Insectenwerkgroep KNNV-afdeling Tilburg, Noordbrabants Natuurmuseum, Tilburg (The Netherlands): 1-228.
  • Villa-Carvajal, M., Querol, A. & Belloch, C. (2006) Identification of species in the genus Pichia by restriction of the internal transcribed spacers (ITS1 and ITS2) and the 5.8S ribosomal DNA gene.  Antonie Van Leeuwenhoek 90 (2): 171-181. 
  • Vorst, O. (2010) Catalogus van de Nederlandse kevers (Coleoptera). Monografieën van de Nederlandse Entomologische Vereniging No. 11. Nederlandse Entomologische Vereniging, Amsterdam (The Netherlands): 1-317.
  • Weir, A. & Beakes, G.W. (1996) Correlative light- and scanning electron microscope studies on the developmental morphology of Hesperomyces virescens. Mycologia 88 (5): 677-693.
  • Weir, A. & Blackwell, M. (2001a) Extraction and PCR amplification of DNA from minute ectoparasitic fungi.  Mycologia 93 (4): 802-806.
  • Weir, A. & Blackwell, M. (2001b) Molecular data support the Laboulbeniales as a separate class of Ascomycota, Laboulbeniomycetes.  Mycological Research 105 (10): 1182-1190.
  • Weir, A. & Blackwell, M. (2005) Fungal Biotrophic Parasites of Insects and Other Arthropods.  In: Vega, F.E. & Blackwell, M.  Insect-Fungal Associations: ecology and evolution.  Oxford University Press, New York (USA): 119-145.
  • Weir, A. & Hughes, M. (2002) The taxonomic status of Corethromyces bicolor from New Zealand, as inferred from morphological, developmental, and molecular studies.  Mycologia 94 (3): 483-493.
  • Whisler, H.C. (1968) Experimental studies with a new species of Stigmatomyces (Laboulbeniales). Mycologia 60: 65-75.
  • White, T.J., Bruns, T. Lee, S. & Taylor, J. (1990) Amplification and direct sequencing of fungal ribsosomal RNA genes for phylogenetics. In: Innis, M.A., Gelfand, D.H., Sninsky, J.J. & White, T.J. (eds.) PCR Protocols: A Guide to Methods and Applications. Academic Press, New York (USA): 1-482.
  • Wirsel, S.G., Runge-Frobose, C., Ahren, D.G., Kemen, E., Oliver, R.P. & Mendgen, K.W. (2002) Four or more species of Cladosporium sympatrically colonize Phragmites australis.  Fungal Genetics and Biology 35 (2): 99-113.
  • Zeegers, T. & Heijerman, T. (2008) De Nederlandse boktorren (Cerambycidae). Entomologische tabellen 2. Supplement bij Nederlandse Faunistische Mededelingen. Nautilus, Leiden (The Netherlands): 1-120.
Universiteit of Hogeschool
Biologie
Publicatiejaar
2011
Kernwoorden
Share this on: